Симбиогенез: теория происхождения эукариотических клеток

Введение

Эволюционная теория, утверждающая, что эукариотические органеллы произошли в результате симбиоза с прокариотами.

Симбиогенез (эндосимбиотическая теория, или серийная эндосимбиотическая теория) является ведущей эволюционной теорией происхождения эукариотических клеток из прокариотических организмов. Российский ботаник Константин Мережковский впервые изложил теорию симбиогенеза (от греческого: σύν syn "вместе", βίος bios "жизнь" и γένεσις genesis "происхождение, рождение") в своей работе 1905 года «Природа и происхождение хроматофоров в растительном царстве», а затем развил её в своей работе 1910 года «Теория двух плазм как основа симбиогенеза, новое исследование происхождения организмов». Мережковский предположил, что сложные формы жизни возникли в результате двух эпизодов симбиогенеза – включения симбиотических бактерий для последовательного формирования ядра и хлоропластов. В 1918 году французский ученый Поль Жюль Портье опубликовал книгу «Симбиоты», в которой утверждал, что митохондрии произошли в результате процесса симбиоза. Иван Валлин отстаивал идею эндосимбиотического происхождения митохондрий в 1920-х годах. Русский ботаник Борис Козо-Полянский стал первым, кто объяснил теорию с точки зрения дарвиновской эволюции. В своей книге 1924 года «Новый принцип биологии. Эссе о теории симбиогенеза» он писал: «Теория симбиогенеза – это теория отбора, основанная на феномене симбиоза». Эти теории не получили признания, пока не были сделаны более детальные электронно-микроскопические сравнения между цианобактериями и хлоропластами, например, Хансом Рисом в 1961 и 1962 годах. В сочетании с открытием, что пластиды и митохондрии содержат собственную ДНК, в 1960-х годах идея симбиогенеза получила новое развитие. Линн Маргулис развила и подтвердила теорию микробиологическими доказательствами в статье 1967 года «О происхождении митозирующихся клеток». В своей работе 1981 года «Симбиоз в эволюции клеток» она утверждала, что эукариотические клетки возникли как сообщества взаимодействующих сущностей, включая эндосимбиотические спирохеты, которые развились в эукариотические жгутики и реснички. Эта последняя идея не получила широкого признания, поскольку жгутики не содержат ДНК и не проявляют ультраструктурного сходства с бактериями или археями (см. также: Эволюция жгутиков и прокариотический цитоскелет). По словам Маргулис и Дориона Сагана, «Жизнь завоевала земной шар не посредством борьбы, а посредством объединения» (то есть, посредством сотрудничества). Кристиан де Дюв предположил, что пероксисомы могли быть первыми эндосимбионтами, позволяющими клеткам противостоять растущему количеству свободного молекулярного кислорода в атмосфере Земли. Однако теперь считается, что пероксисомы могут формироваться de novo, что противоречит идее об их симбиотическом происхождении. Фундаментальная теория симбиогенеза как происхождения митохондрий и хлоропластов в настоящее время широко принята.

Symbiogenesis (endosymbiotic theory, or serial endosymbiotic theory) is the leading evolutionary theory of the origin of eukaryotic cells from prokaryotic organisms.]] The Russian botanist Konstantin Mereschkowski first outlined the theory of symbiogenesis (from Greek: σύν syn "together", βίος bios "life", and γένεσις genesis "origin, birth") in his 1905 work, The nature and origins of chromatophores in the plant kingdom, and then elaborated it in his 1910 The Theory of Two Plasms as the Basis of Symbiogenesis, a New Study of the Origins of Organisms. Mereschkowski proposed that complex life forms had originated by two episodes of symbiogenesis, the incorporation of symbiotic bacteria to form successively nuclei and chloroplasts. In 1918 the French scientist Paul Jules Portier published Les Symbiotes, in which he claimed that the mitochondria originated from a symbiosis process. Ivan Wallin advocated the idea of an endosymbiotic origin of mitochondria in the 1920s. The Russian botanist Boris Kozo Polyansky became the first to explain the theory in terms of Darwinian evolution. In his 1924 book A New Principle of Biology. Essay on the Theory of Symbiogenesis, he wrote, "The theory of symbiogenesis is a theory of selection relying on the phenomenon of symbiosis." These theories did not gain traction until more detailed electron microscopic comparisons between cyanobacteria and chloroplasts were made, such as by Hans Ris in 1961 and 1962. These, combined with the discovery that plastids and mitochondria contain their own DNA, led to a resurrection of the idea of symbiogenesis in the 1960s. Lynn Margulis advanced and substantiated the theory with microbiological evidence in a 1967 paper, On the origin of mitosing cells. In her 1981 work Symbiosis in Cell Evolution she argued that eukaryotic cells originated as communities of interacting entities, including endosymbiotic spirochaetes that developed into eukaryotic flagella and cilia. This last idea has not received much acceptance, because flagella lack DNA and do not show ultrastructural similarities to bacteria or to archaea (see also: Evolution of flagella and Prokaryotic cytoskeleton). According to Margulis and Dorion Sagan, "Life did not take over the globe by combat, but by networking" (i. e., by cooperation). Christian de Duve proposed that the peroxisomes may have been the first endosymbionts, allowing cells to withstand growing amounts of free molecular oxygen in the Earth's atmosphere. However, it now appears that peroxisomes may be formed de novo, contradicting the idea that they have a symbiotic origin. The fundamental theory of symbiogenesis as the origin of mitochondria and chloroplasts is now widely accepted.

От эндосимбионтов до органелл

Биологи обычно различают органеллы и эндосимбионты – целые организмы, живущие внутри других организмов – по уменьшенному размеру их геномов. По мере эволюции эндосимбионта в органеллу, большая часть его генов переносится в геном клетки-хозяина. Следовательно, клетке-хозяину и органелле необходимо разработать транспортный механизм, обеспечивающий возврат белковых продуктов, необходимых органелле, но теперь производимых клеткой. Последующие исследования показывают, что митохондрии наиболее тесно связаны с бактериями Pelagibacterales, в частности, с кладой SAR11. Нитевидные азотфиксирующие цианобактерии являются свободноживущими организмами, наиболее близкими к пластидам. И цианобактерии, и альфапротеобактерии сохраняют большой (>6 Мб) геном, кодирующий тысячи белков, кодирующих от 20 до 200 белков. Однако, на примере пресноводного амебоида Paulinella chromatophora, содержащего хроматофоры, эволюционировавшие от цианобактерий, Килинг и Арчибальд утверждают, что это не единственный возможный критерий; другой заключается в том, что клетка-хозяин взяла под контроль регуляцию деления бывшего эндосимбионта, тем самым синхронизируя его со своим собственным делением. Потеря генетической автономии, то есть потеря многих генов эндосимбионтами, произошла очень рано в эволюции. Учитывая весь исходный геном эндосимбионта, существует три основных возможных судьбы генов в ходе эволюции. Первая – потеря функционально избыточных генов. Потеря автономии и интеграция эндосимбионта с хозяином в первую очередь обусловлены переносом генов в ядро. Когда генетический материал из органеллы включается в ядерный геном, либо органелльная, либо ядерная копия гена может быть утрачена из популяции. Если органелльная копия утрачена и это зафиксировано, или утрачена в результате генетического дрейфа, ген успешно переносится в ядро. Если утрачена ядерная копия, может произойти повторная горизонтальная передача генов, и клетка может «попробовать снова» добиться успешного переноса генов в ядро.

Biologists usually distinguish organelles from endosymbionts – whole organisms living inside other organisms – by their reduced genome sizes. As an endosymbiont evolves into an organelle, most of its genes are transferred to the host cell genome. The host cell and organelle therefore need to develop a transport mechanism that enables the return of the protein products needed by the organelle but now manufactured by the cell. Later research indicates that mitochondria are most closely related to Pelagibacterales bacteria, in particular, those in the SAR11 clade. Nitrogen fixing filamentous cyanobacteria are the free living organisms most closely related to plastids. Both cyanobacteria and alphaproteobacteria maintain a large (>6Mb) genome encoding thousands of proteins. encoding 20–200 proteins Using the example of the freshwater amoeboid, however, Paulinella chromatophora, which contains chromatophores found to be evolved from cyanobacteria, Keeling and Archibald argue that this is not the only possible criterion; another is that the host cell has assumed control of the regulation of the former endosymbiont's division, thereby synchronizing it with the cell's own division. The loss of genetic autonomy, that is, the loss of many genes from endosymbionts, occurred very early in evolutionary time. Taking into account the entire original endosymbiont genome, there are three main possible fates for genes over evolutionary time. The first is the loss of functionally redundant genes, The loss of autonomy and integration of the endosymbiont with its host can be primarily attributed to nuclear gene transfer. When genetic material from an organelle is incorporated into the nuclear genome, either the organelle or nuclear copy of the gene may be lost from the population. If the organelle copy is lost and this is fixed, or lost through genetic drift, a gene is successfully transferred to the nucleus. If the nuclear copy is lost, horizontal gene transfer can occur again, and the cell can ‘try again’ to have successful transfer of genes to the nucleus.

Митохондрии

Митохондрии – это органеллы, которые синтезируют молекулу АТФ, переносящую энергию для клетки, путем метаболизма углеродсодержащих макромолекул. Наличие ДНК в митохондриях и белков, происходящих из мтДНК, указывает на то, что эта органелла могла быть прокариотической клеткой до её интеграции в протоэукариотическую клетку. Митохондрии рассматриваются как органеллы, а не эндосимбионты, поскольку митохондрии и клетки-хозяева разделяют части своего генома, одновременно делятся и обеспечивают друг друга возможностями для производства энергии.

Ядерная мембрана

Наличие ядра – одно из ключевых различий между эукариотами и прокариотами. Некоторые консервативные ядерные белки, встречающиеся как у эукариотов, так и у прокариотов, указывают на то, что эти две группы имели общего предка. Другая гипотеза о формировании ядра предполагает, что ранние белки ядерной мембраны вызывали скручивание клеточной мембраны и образование сферы с порами, подобными ядерной оболочке. Использование эндосимбиоза для формирования ядерной мембраны могло потребовать меньше энергии, чем развитие клеткой метаболического процесса для скручивания клеточной мембраны с этой целью. Вероятно, в ходе ранней эволюции эукариотов произошел значительный перенос генов из генома предковых протомитохондрий в ядерный геном. Усиленная защита ядерного генома от реактивных форм кислорода, обеспечиваемая ядерной мембраной, может объяснить адаптивное преимущество этого переноса генов.

Эндомембранная система

Современные эукариотические клетки используют эндомембранную систему для транспорта веществ и отходов внутрь клеток, внутри них и наружу. Мембрана ядерной оболочки и эндомембранные везикулы состоят из сходных мембранных белков. Эти везикулы также содержат мембранные белки, аналогичные тем, что присутствуют в органелле, из которой они произошли, или к которой они движутся.

Дата

Не решен вопрос о том, когда произошел переход от прокариотической к эукариотической форме и когда на Земле появились первые настоящие эукариоты. Самые древние известные окаменелости тел, которые можно с уверенностью отнести к эукариотам, – это акантоморфные акритархи из формации Деонар возрастом 1,631 млрд лет в Индии. Эти окаменелости по-прежнему можно идентифицировать как производные, постъядерные эукариоты со сложным цитоскелетом, формирующим морфологию и поддерживаемым митохондриями. Эти ископаемые свидетельства указывают на то, что эндосимбиотическое приобретение альфапротеобактерий должно было произойти до 1,6 млрд лет назад. Молекулярные часы также использовались для оценки времени существования последнего общего предка эукариотов, однако эти методы обладают значительной внутренней неопределенностью и дают широкий диапазон дат. Разумные оценки включают приблизительно 1,8 млрд лет назад. Оценка в 2,3 млрд лет назад также представляется обоснованной и имеет дополнительное преимущество – совпадает с одним из наиболее выраженных биогеохимических нарушений в истории Земли, Великим окислительным событием раннего палеопротерозоя. Значительное увеличение концентрации кислорода в атмосфере в тот период было предложено в качестве фактора, способствовавшего эукариогенезу, индуцируя эволюцию митохондрий, детоксицирующих кислород. В качестве альтернативы, Великое окислительное событие могло быть следствием эукариогенеза и его влияния на экспорт и захоронение органического углерода.

Пластомы и митогеномы

Некоторые гены эндосимбионтов остаются в органеллах. Пластиды и митохондрии сохраняют гены, кодирующие рРНК, тРНК, белки, участвующие в окислительно-восстановительных реакциях, и белки, необходимые для транскрипции, трансляции и репликации. Существует множество гипотез, объясняющих, почему органеллы сохраняют небольшую часть своего генома; однако ни одна из них не применима ко всем организмам, и эта тема остается весьма спорной. Гидрофобная гипотеза утверждает, что высокогидрофобные (не любящие воду) белки, такие как мембранные белки, участвующие в окислительно-восстановительных реакциях, нелегко транспортируются через цитозоль, и поэтому эти белки должны кодироваться в соответствующих органеллах. Гипотеза различия генетического кода утверждает, что ограничение на перенос обусловлено различиями в генетических кодах и редактировании РНК между органеллой и ядром. Гипотеза редокс-контроля предполагает, что гены, кодирующие белки окислительно-восстановительных реакций, сохраняются для эффективного сочетания потребности в ремонте и синтезе этих белков. Например, если одна из фотосистем теряется в пластиде, промежуточные переносчики электронов могут терять или приобретать слишком много электронов, сигнализируя о необходимости ремонта фотосистемы. Временная задержка, связанная с передачей сигнала ядру и транспортировкой цитозольного белка в органеллу, приводит к образованию повреждающих активных форм кислорода. Последняя гипотеза утверждает, что сборка мембранных белков, особенно участвующих в окислительно-восстановительных реакциях, требует скоординированного синтеза и сборки субъединиц; однако координация трансляции и транспорта белков в цитоплазме сложнее поддается контролю.

Нефотосинтетические геномы пластидов

Большинство генов в митохондриях и пластидах связаны с экспрессией (транскрипцией, трансляцией и репликацией) генов, кодирующих белки, участвующие либо в фотосинтезе (в пластидах), либо в клеточном дыхании (в митохондриях). Можно предположить, что потеря фотосинтеза или клеточного дыхания приведет к полной потере пластидного генома или митохондриального генома соответственно. Нефотосинтезирующие пластиды, как правило, сохраняют небольшой геном. Существует две основные гипотезы, объясняющие это явление: согласно одной из них, гены переносятся в ядро после повреждения органелл. Новые митохондрии и пластиды образуются только путем бинарного деления – формы деления клеток, используемой бактериями и археями. Если митохондрии или хлоропласты клетки удалены, клетка лишается возможности создавать новые. У некоторых водорослей, таких как Euglena, пластиды могут быть разрушены определенными химическими веществами или длительным отсутствием света, не оказывая иного влияния на клетку: пластиды не регенерируют. Транспортные белки, называемые поринами, обнаружены во внешних мембранах митохондрий и хлоропластов, а также в мембранах бактериальных клеток. Мембранный липид кардиолипин содержится исключительно во внутренней митохондриальной мембране и мембранах бактериальных клеток. Некоторые митохондрии и некоторые пластиды содержат единичные кольцевые молекулы ДНК, которые по размеру и структуре схожи с ДНК бактерий. Сравнение геномов указывает на тесную связь между митохондриями и альфапротеобактериями. Сравнение геномов свидетельствует о тесной связи между пластидами и цианобактериями. Многие гены в геномах митохондрий и хлоропластов были утрачены или перенесены в ядро клетки-хозяина. Следовательно, хромосомы многих эукариот содержат гены, происходящие из геномов митохондрий и пластид. Белки, синтезируемые митохондриями и хлоропластами, используют N-формилметионин в качестве инициирующей аминокислоты, как и белки, синтезируемые бактериями, но не белки, синтезируемые еукариотическими ядерными генами или археями.

The majority of the genes in the mitochondria and plastids are related to the expression (transcription, translation and replication) of genes encoding proteins involved in either photosynthesis (in plastids) or cellular respiration (in mitochondria). One might predict that the loss of photosynthesis or cellular respiration would allow for the complete loss of the plastid genome or the mitochondrial genome respectively. non photosynthetic plastids tend to retain a small genome. There are two main hypotheses to explain this occurrence: According to this hypothesis, genes are transferred to the nucleus following the disturbance of organelles. New mitochondria and plastids are formed only through binary fission, the form of cell division used by bacteria and archaea. If a cell's mitochondria or chloroplasts are removed, the cell does not have the means to create new ones. In some algae, such as Euglena, the plastids can be destroyed by certain chemicals or prolonged absence of light without otherwise affecting the cell: the plastids do not regenerate. Transport proteins called porins are found in the outer membranes of mitochondria and chloroplasts and are also found in bacterial cell membranes. A membrane lipid cardiolipin is exclusively found in the inner mitochondrial membrane and bacterial cell membranes. Some mitochondria and some plastids contain single circular DNA molecules that are similar to the DNA of bacteria both in size and structure. Genome comparisons suggest a close relationship between mitochondria and Alphaproteobacteria. Genome comparisons suggest a close relationship between plastids and cyanobacteria. Many genes in the genomes of mitochondria and chloroplasts have been lost or transferred to the nucleus of the host cell. Consequently, the chromosomes of many eukaryotes contain genes that originated from the genomes of mitochondria and plastids. Proteins created by mitochondria and chloroplasts use N formylmethionine as the initiating amino acid, as do proteins created by bacteria but not proteins created by eukaryotic nuclear genes or archaea.

Вторичный эндосимбиоз

Первичный эндосимбиоз включает поглощение одной клетки другим свободноживущим организмом. Вторичный эндосимбиоз происходит, когда продукт первичного эндосимбиоза сам поглощается и удерживается другим свободноживущим эукариотом. Вторичный эндосимбиоз происходил несколько раз и привел к возникновению чрезвычайно разнообразных групп водорослей и других эукариотов. Некоторые организмы могут использовать аналогичный процесс, поглощая водоросль и используя продукты её фотосинтеза, но как только жертва погибает (или теряется), хозяин возвращается к свободноживущему образу жизни. Обязательные вторичные эндосимбионты становятся зависимыми от своих органелл и не могут выжить без них. Событие вторичного эндосимбиоза, включающее предка красной водоросли и гетеротрофного эукариота, привело к эволюции и диверсификации нескольких других фотосинтезирующих линий, включая криптофиты, гаптофиты, страменопилы (или гетероконтофиты) и альвеоляты. Наблюдается вторичный эндосимбиоз в процессе у гетеротрофной протиста Hatena. Этот организм ведет себя как хищник, пока не поглощает зеленую водоросль, которая теряет свои жгутики и цитоскелет, но продолжает существовать как симбионт. Hatena, став теперь хозяином, переходит к фотосинтетическому питанию, приобретает способность двигаться к свету и теряет свой кормовой аппарат. Несмотря на разнообразие организмов, содержащих пластиды, морфология, биохимия, геномная организация и молекулярная филогенеза пластидных РНК и белков указывают на единое происхождение всех существующих пластид – хотя эта теория все еще обсуждается. У некоторых видов, включая Pediculus humanus (человеческую вошь), в митохондрии содержится несколько хромосом. Это, а также филогенетика генов, закодированных в митохондриях, позволяют предположить, что митохондрии имеют множественные предки, что они были приобретены посредством эндосимбиоза несколько раз, а не единожды, и что произошло обширное слияние и перестройка генов на нескольких исходных митохондриальных хромосомах.

Primary endosymbiosis involves the engulfment of a cell by another free living organism. Secondary endosymbiosis occurs when the product of primary endosymbiosis is itself engulfed and retained by another free living eukaryote. Secondary endosymbiosis has occurred several times and has given rise to extremely diverse groups of algae and other eukaryotes. Some organisms can take opportunistic advantage of a similar process, where they engulf an alga and use the products of its photosynthesis, but once the prey item dies (or is lost) the host returns to a free living state. Obligate secondary endosymbionts become dependent on their organelles and are unable to survive in their absence. A secondary endosymbiosis event involving an ancestral red alga and a heterotrophic eukaryote resulted in the evolution and diversification of several other photosynthetic lineages including Cryptophyta, Haptophyta, Stramenopiles (or Heterokontophyta), and Alveolata. A possible secondary endosymbiosis has been observed in process in the heterotrophic protist Hatena. This organism behaves like a predator until it ingests a green alga, which loses its flagella and cytoskeleton but continues to live as a symbiont. Hatena meanwhile, now a host, switches to photosynthetic nutrition, gains the ability to move towards light, and loses its feeding apparatus. Despite the diversity of organisms containing plastids, the morphology, biochemistry, genomic organisation, and molecular phylogeny of plastid RNAs and proteins suggest a single origin of all extant plastids – although this theory is still debated. Some species including Pediculus humanus (lice) have multiple chromosomes in the mitochondrion. This and the phylogenetics of the genes encoded within the mitochondrion suggest that mitochondria have multiple ancestors, that these were acquired by endosymbiosis on several occasions rather than just once, and that there have been extensive mergers and rearrangements of genes on the several original mitochondrial chromosomes.

Нитропласты

Одноклеточная морская водоросль Braarudosphaera bigelowii (коколитофор, являющийся эукариотом) была обнаружена с цианобактерией в качестве эндосимбионта. Цыанобактерия формирует структуру, фиксирующую азот, названную нитропластом. Она делится равномерно во время митоза клетки-хозяина, и многие её белки имеют происхождение от водоросли-хозяина, что указывает на то, что эндосимбионт значительно продвинулся по пути к превращению в органеллу. Цыанобактерия получила название Candidatus Atelocyanobacterium thalassa и обозначается аббревиатурой UCYN A. Эта водоросль – первый известный эукариотический организм, способный к фиксации азота.