Сиринкс птиц: устройство и функции голосового органа

Введение

Голосовой орган птиц

Сиринкс (от греческого слова "σύριγξ" – флейта, трубка) – это голосовой орган птиц. Он расположен в основании трахеи птицы и производит звуки без голосовых связок, характерных для млекопитающих. Звук возникает в результате вибрации некоторых или всех мембран (стенок сиринкса) и пессула, вызванных потоком воздуха, проходящим через сиринкс. Это создает самоколеблющуюся систему, которая модулирует воздушный поток, формируя звук. Мышцы модулируют форму звука, изменяя натяжение мембран и бронхиальных отверстий. Сиринкс позволяет некоторым видам птиц (например, попугаям, воронам и майнам) имитировать человеческую речь. В отличие от гортани млекопитающих, сиринкс расположен в месте разделения трахеи на бронхи. Это обеспечивает латерализацию, когда мышцы левого и правого бронхов модулируют вибрации независимо друг от друга, позволяя некоторым певчим птицам издавать несколько звуков одновременно. У некоторых видов птиц, таких как американские грифовые стервятники, сиринкс отсутствует, и они общаются посредством гортанных шипящих звуков. У птиц есть гортань, но, в отличие от млекопитающих, она не участвует в вокализации. Положение сиринкса, его структура и мускулатура значительно различаются у разных групп птиц. У некоторых групп сиринкс охватывает нижний конец трахеи и верхние отделы бронхов, в этом случае он называется трахеобронхиальным – наиболее распространенной формой, встречающейся у всех певчих птиц. Сиринкс может быть ограничен бронхами, как у некоторых неворобьиных, в частности у сов, кукушек и козодоев. Сиринкс может быть ограничен трахеей, что встречается у небольшого числа групп птиц, иногда называемых трахеофонами – подгруппы подзаказных воробьиных, включающей Furnariidae (печные птицы), Dendrocolaptidae (поползни), Formicariidae (земляные муравьеловки), Thamnophilidae (типичные муравьеловки), Rhinocryptidae (тапакуло) и Conopophagidae (гнездовые мухоловки). Трахея окружена частично окостеневшими кольцами, известными как трахеальные кольца. Трахеальные кольца обычно замкнуты, в то время как бронхиальные кольца имеют форму буквы С, а неокостеневшая часть содержит гладкие мышцы, расположенные вдоль них. У большинства птиц трахея в поперечном сечении круглая или овальная, но у ибисов она сплющена. Трахея уток простая и трубчатая. Последние несколько трахеальных и первые несколько бронхиальных колец могут срастаться, образуя так называемую тимпаническую коробку. В основании трахеи и в месте соединения бронхов может развиваться срединная дорсовентральная структура – пессулус, степень развития которого варьируется. У воробьиных пессулус костный и служит местом прикрепления мембран, в передней части – к полулунным мембранам. Мембрана, формирующая часть первых трех бронхиальных колец, отвечает за вибрацию и генерацию звука у большинства воробьиных. Эти мембраны также могут быть прикреплены к пессулу. У некоторых видов, например, у горной мины (Gracula religiosa), имеется широкий зазор между вторым и третьим полукольцами бронхов, к которым прикреплены крупные мышцы, что позволяет значительно изменять внутренний диаметр. Другие мышцы также участвуют в контроле сиринкса, они могут быть внутренними или внешними, в зависимости от того, находятся ли они внутри сиринкса или прикреплены снаружи. К внешним мышцам относится грудинотрахеальная мышца, начинающаяся от грудины.

The syrinx (from the Greek word "σύριγξ" for pan pipes) is the vocal organ of birds. Located at the base of a bird's trachea, it produces sounds without the vocal folds of mammals. The sound is produced by vibrations of some or all of the membrana tympaniformis (the walls of the syrinx) and the pessulus, caused by air flowing through the syrinx. This sets up a self oscillating system that modulates the airflow creating the sound. The muscles modulate the sound shape by changing the tension of the membranes and the bronchial openings. The syrinx enables some species of birds (such as parrots, crows, and mynas) to mimic human speech. Unlike the larynx in mammals, the syrinx is located where the trachea forks into the lungs. Thus, lateralization is possible, with muscles on the left and right branch modulating vibrations independently so that some songbirds can produce more than one sound at a time. Some species of birds, such as New World vultures, lack a syrinx and communicate through throaty hisses. Birds do have a larynx, but unlike in mammals, it does not vocalize. The position of the syrinx, structure and musculature varies widely across bird groups. In some groups the syrinx covers the lower end of the trachea and the upper parts of the bronchi in which case the syrinx is said to be tracheobronchial, the most frequent form and the one found in all songbirds. The syrinx may be restricted to the bronchi as in some non passerines, notably the owls, cuckoos and nightjars. The syrinx may also be restricted to the trachea and this is found in a very small number of bird groups that are sometimes known as tracheophonae, a subset of the suboscine passeriformes that include Furnariidae (ovenbirds), Dendrocolaptidae (woodcreepers), Formicariidae (ground antbirds), Thamnophilidae (typical antbirds), Rhinocryptidae (tapaculos), and Conopophagidae (gnateaters). The trachea are covered in partly ossified rings known as tracheal rings. Tracheal rings tend to be complete, while the bronchial rings are C shaped and the unossified part has smooth muscles running along them. The trachea are usual circular or oval in cross section in most birds but are flattened in ibises. The trachea is simple and tubular in ducks. The last few tracheal rings and the first few bronchial rings may fuse to form what is called the tympanic box. At the base of the trachea and at the joint of the bronchi a median dorsoventral structure, the pessulus, may be developed to varying extents. The pessulus is bony in passerines and provides attachment to membranes, anteriorly to the semilunar membranes. The membrane that forms part of the first three bronchial rings is responsible for vibrating and producing the sound in most passerines. These membranes may also be attached to the pessulus. In some species like the hill myna, Gracula religiosa, there is wide gap between the second and third bronchial semirings where large muscles are attached, allowing the inner diameter to be varied widely. Other muscles are also involved in syringeal control, these can be intrinsic or extrinsic depending on whether they are within the syrinx or attached externally. The extrinsic muscles include the sternotrachealis from the sternum.

Эволюционная временная линия

В пределах птичьей линии эволюции переход от источника звука, основанного на гортани, к трахеобронхиальному сиринксу произошел у динозавров, в то время или до появления птиц (Aves) около 66-68 миллионов лет назад. Самая ранняя окаменелостью подтвержденная находка остатков сиринкса происходит из единственного экземпляра Vegavis iaai той же эпохи. До этого открытия считалось, что компоненты сиринкса редко встречаются в ископаемых, что затрудняло определение времени смены голосовых органов. Однако хорошо сохранившийся образец из позднего мелового периода подчеркивает потенциал окаменения этой древней структуры и может свидетельствовать о том, что сиринкс является относительно поздним приобретением в эволюции птиц.

Эволюционная причинность

Переход архозавров от гортани к сирингу, должно быть, обеспечил селективное преимущество короновым птицам, но причины этого перехода остаются неизвестными. Усложняющим фактором является то, что сиринкс относится к необычной категории функциональной эволюции: возникнув у предков с источником звука, основанным на гортани, сиринкс обладает значительным функциональным перекрытием со структурой, которую он заменил. Фактически, нет доказательств того, что первоначальный, упрощенный сиринкс мог издавать звуки с более широким диапазоном частот, более длительные или громкие, чем гортань аллигатора, что потенциально повысило бы приспособленность. У птицеподобных архозавров с разветвленными дыхательными путями эволюция повышенного метаболизма и непрерывного дыхания подвергла стенки дыхательных путей измененному количеству напряжения сдвига, которое является мерой трения между жидкостью и стенкой сосуда. У организмов с непрерывным дыханием, таких как птицы и млекопитающие, трахея подвергается колебаниям напряжения сдвига во время вдоха и выдоха. В симуляциях с упрощенными дыхательными путями, проведенных Кингсли и др. (2018), колебания в схемах потока привели к локализованному напряжению сдвига, причем наибольшее напряжение наблюдалось при выдохе в трахеобронхиальном переходе. Локализованное напряжение могло создать селективное давление для поддержки дыхательных путей, расположенной в трахеобронхиальном переходе, для поддержания проходимости дыхательных путей. Для понимания того, способствовали ли эти силы эволюции мягких тканей или хрящей, необходимы дальнейшие эксперименты. В сочетании с изменениями в дыхании эти характеристики могли способствовать эволюции сиринкса у птиц. Различная геометрия дыхательных путей у млекопитающих и архозавров также могла повлиять на эволюцию сиринкса: например, бронхи у крокодилов и людей расходятся под разными углами. В связи с этим, предшественники вибрационной ткани должны были, по крайней мере, ненадолго предшествовать прикреплению первых мышц к трахее, чтобы освободить дыхательные пути для дыхательной функции. Для определения того, были ли структурные модификации сиринкса, не связанные со звуком, такие как поддержка дыхания во время непрерывного дыхания или в полете, экзаптированы в развитии вокального органа, потребуются дополнительные палеонтологические данные и таксономические сравнения. Используя физические и вычислительные модели, Риде и др. обнаружили, что из-за динамики между инерцией и длиной трахеи структура в сирингеальном положении может быть значительно эффективнее, чем структура в ларингеальном положении. Возможно, что во время этих изменений определенная эффективность позволяет больше "мертвого пространства" в трахее птиц, позволяя трахее удлиняться без последующего уменьшения диаметра. С более длинной трахеей вокальная система птиц перешла в диапазон, в котором стало возможным совпадение между основной частотой и первым трахеальным резонансом. Без критической длины трахеи млекопитающие не могли достичь оптимальной комбинации длины и частоты трахеи. В этот момент эволюции птиц могло стать выгодным переместить вокальную структуру вверх по течению в сирингеальное положение, вблизи трахеобронхиального перехода. Отбор в пользу длинных шей, хотя и варьируемый, часто обусловлен полезными адаптациями к питанию. В частности, длинные шеи облегчают подводную охоту, что наблюдается у современных родов Лебеди и Бакланы. Более длинные шеи, вероятно, предрасполагали Авес к эволюции сиринкса. Из-за корреляции между длиной шеи и длиной трахеи считается, что у птиц "акустически длинная трахея". Технически это относится к трубке, где самая низкая резонансная частота вибрирующего объекта (т.е. сиринкса) в четыре раза превышает длину трубки. Более короткая трубка будет менее эффективной; более длинная трубка вызовет искажение формы волны. У большинства видов млекопитающих и их терапсидных предков длина трахеи была недостаточной для повышения вокальной эффективности. Например, полигинные птицы с лекоподобными системами ухаживания эволюционировали, чтобы использовать более громкие звуки и более широкий диапазон частот во время демонстраций; лесные славки с более высокой производительностью трелей имеют более высокую приспособленность. Хотя конкретное акустическое преимущество предкового сиринкса остается спекулятивным, очевидно, что современная диверсификация птиц показывает, что половой отбор часто является движущей силой эволюции вокализации.

The archosaurian shift from larynx to syrinx must have conferred a selective advantage for crown birds, but the causes for this shift remain unknown. To complicate matters, the syrinx falls into an unusual category of functional evolution: arising from ancestors with a larynx based sound source, the syrinx contains significant functional overlap with the structure it replaced. In fact, there is no evidence that an original, simplified syrinx could produce calls with a larger frequency range or longer or louder calls than an alligator like larynx, which would have potentially increased fitness. In bird lineage archosaurs with bifurcated airways, the evolution of an increased metabolic rate and continuous breathing exposed airway walls to altered amounts of wall shear stress, a measure of friction between a fluid and a vessel wall. In continuous breathers, such as birds and mammals, the trachea is exposed to fluctuations of wall shear stress during inspiration and expiration. In simulations with a simplified airway conducted by Kingsley et al. (2018), fluctuations in flow patterns led to localized wall shear stress, with the highest stress during exhalation at the tracheobronchial juncture. Localized stress may have provided selective pressure for an airway support located at the tracheobronchial juncture to maintain airway patency. Understanding whether these forces would have favored the evolution of soft tissue or cartilage requires further experimentation. Coupled with respiratory shifts, these characteristics may have favored syrinx evolution in birds. Distinct airway geometries in Mammalia and Archosauria may have also impacted syrinx evolution: the bronchi in crocodiles and humans, for example, diverge at different angles. Because of this, vibratory tissue precursors must have, at most, briefly predated the attachment of the first muscles to the trachea to clear the airway for respiratory function. Further fossil data and taxonomical comparisons will be necessary to determine whether structural modifications of the syrinx unrelated to sound, such as respiratory support during continuous breathing or in flight, were exapted in the development of a vocal organ. Using physical and computational models, Riede et al. discovered that because of the dynamics between inertance and tracheal length, a structure in the syringeal position can be significantly more efficient than a structure in the laryngeal position. It is possible that during these changes, certain co Efficiency permits more “dead space” within the avian trachea, allowing the trachea to lengthen without a subsequent decrease in tracheal diameter. With a longer trachea, the avian vocal system shifted to a range in which an overlap between fundamental frequency and first tracheal resonance was possible. Without the critical tracheal length, mammals were unable to achieve an ideal length frequency tracheal combination. At this point in avian evolution, it may have become advantageous to move the vocal structure upstream to the syringeal position, near the tracheobronchial juncture. Selection for long necks, while highly variable, is often driven by beneficial feeding adaptations. Specifically, long necks facilitate underwater predation, evident in the extant genera Cygnus (swans) and Cormorant (shags). Longer necks likely predisposed Aves for syrinx evolution. Because of the correlation between neck length and tracheal length, birds are considered to have an “acoustically long trachea.” Technically, this refers to a tube where the lowest resonant frequency of a vibrating object (i. e. the syrinx) is four times longer than the length of the tube. A shorter tube would be less efficient; a longer tube would cause wave form skewing. In most mammalian species and their therapsid ancestors, tracheal length was not sufficient to facilitate a boost in vocal efficiency. For example, polygynous birds with leklike mating systems have evolved to use louder sounds and a wider range of frequencies during displays; wood warblers with higher trill performance have higher fitness. While the specific acoustic advantage of the ancestral syrinx remains speculative, it is evident from modern avian diversification that sexual selection often drives vocal evolution.

Половой диморфизм

Половой диморфизм приводит к различным сиринксам у птиц, и степень различий варьируется. Некоторые виды не проявляют различий между полами, в то время как другие, такие как кряква (Anas platyrhynchos), имеют отчетливо различные сиринксы у самцов и самок. Это различие существенно, учитывая, что определение пола птиц затруднено в молодом возрасте. У птиц, демонстрирующих половой диморфизм в сиринксе, это может проявляться примерно через 10 дней у пекинских уток (Anas platyrhynchos domestica). Мембраны у самцов толстые и непрозрачные, а у самок – тоньше и полупрозрачные. Характер звуков, издаваемых самцами и самками, различается из-за этих различий в строении сиринкса. Самки издают более громкие звуки, поскольку пространство внутри бульбы не выстлано большим количеством жира или соединительной ткани, а тонкая тимпаническая мембрана требует меньше усилий для вибрации. Это снижает силу, поглощаемую потоком воздуха, проходящим через сиринкс, создавая более громкий и высокий звук. С другой стороны, у самцов в бульбе много жира и соединительной ткани, которые поглощают значительную часть энергии движущегося воздуха. В сочетании с более толстыми мембранами это приводит к уменьшению вибраций и более глухому, низкому звуку.