Введение

Деубиквитинирующие ферменты (DUB), также известные как деубиквитинирующие пептидазы, деубиквитинирующие изопептидазы, деубиквитиназы, убиквитин-протеазы, убиквитин-гидролазы или убиквитин-изопептидазы, – это большая группа протеаз, расщепляющих убиквитин от белков. DUB способны обращать эти эффекты, разрывая пептидную или изопептидную связь между убиквитином и его белком-субстратом. У человека существует около 100 генов DUB, которые можно классифицировать на два основных класса: цистеиновые протеазы и металлопротеазы. Цистеиновые протеазы включают убиквитин-специфические протеазы (USP), убиквитин-C-терминальные гидролазы (UCH), протеазы с доменом Machado-Josephin (MJD) и опухолевые протеазы яичников (OTU). Группа металлопротеаз содержит только протеазы с доменом Jab1/Mov34/Mpr1 Pad1 N-terminal+ (MPN+) (JAMM).

Металлопротеазы

Белки суперсемейства Jab1/Mov34/Mpr1 Pad1 N-концевые+ (MPN+) (JAMM) связывают цинк и, следовательно, являются металлопротеазами. Эти модификации влияют на белки различными способами: они регулируют деградацию белков посредством протеасом и лизосом; координируют клеточную локализацию белков; активируют и инактивируют белки; и модулируют белок-белковые взаимодействия. DUBs отщепляют убиквитин от этих белков, образуя активные единицы убиквитина. Свободные полиубиквитинные цепи расщепляются DUBs с образованием моноубиквитина. Цепи могут быть синтезированы E1-E2-E3 комплексом в клетке независимо от какого-либо белка-субстрата. Другим источником свободного полиубиквитина является продукт расщепления убиквитинированного субстрата. Если DUBs расщепляют основание полиубиквитинной цепи, присоединенной к белку, вся цепь становится свободной и нуждается в переработке DUBs.

Каталитическая область

Каталитический домен DUB определяет их отнесение к конкретным группам: USP, OTU, MJD, UCH и MPN+/JAMM. Первые четыре группы являются цистеиновыми протеазами, а последняя – цинковой металлопротеазой. Цистеиновые протеазы DUB структурно схожи с папаином и, следовательно, имеют сходный механизм действия. Они используют каталитические диады или триады (состоящие из двух или трех аминокислот) для катализа гидролиза амидной связи между убиквитином и субстратом. Аминокислотные остатки, участвующие в каталитической активности цистеиновых протеаз DUB, включают цистеин (в диадах/триадах), гистидин (в диадах/триадах) и аспартат или аспарагин (только в триадах). Гистидин поляризуется аспартатом или аспарагином в каталитических триадах или иными способами в диадах. Этот поляризованный остаток снижает pKa цистеина, что позволяет ему осуществлять нуклеофильную атаку на изопептидную связь между C-концевым участком убиквитина и лизиновым остатком субстрата. Металлопротеазы координируют ионы цинка с помощью гистидина, аспартата и серина, что активирует молекулы воды и позволяет им атаковать изопептидную связь.

УБЛ

Убиквитин-подобные домены (UBL) имеют структуру, аналогичную убиквитину (складку), но лишены терминальных остатков глицина. Предполагается, что 18 USP содержат домены UBL. Только у двух других DUBs – OTU1 и VCPIP1 – домены UBL находятся вне группы USP. USP4, USP7, USP11, USP15, USP32, USP40 и USP47 имеют несколько доменов UBL. В некоторых случаях домены UBL расположены тандемно, например, в USP7, где присутствуют 5 тандемных UBL-доменов на C-конце. Домены UBL вставлены в каталитический домен у USP4, USP6, USP11, USP15, USP19, USP31, USP32 и USP43. Функции доменов UBL различаются у разных USP, но обычно они регулируют каталитическую активность USP. Они могут обеспечивать локализацию у протеасомы (USP14), негативно регулировать USP, конкурируя за каталитический центр (USP4), и индуцировать конформационные изменения для повышения каталитической активности (USP7). Как и другие домены UBL, структура UBL-доменов USP демонстрирует β-захватную складку.

ППП

В шести USP обнаружены одиночные или множественные тандемные домены DUSP, состоящие примерно из 120 аминокислотных остатков. Функция домена DUSP в настоящее время не установлена, однако предполагается, что он может участвовать во взаимодействии между белками, в частности, в распознавании субстратов DUB. Это предположение основано на наличии гидрофобной полости в DUSP-домене USP15 и на том, что некоторые белковые взаимодействия с USP, содержащими DUSP, не происходят без этих доменов. Домен DUSP имеет уникальную трехногую структуру, состоящую из трех α-спиралей и антипараллельного β-листа из трех β-нитей. Эта структура напоминает ноги (спирали) и сиденье (β-лист) штатива. В большинстве доменов DUSP в USP присутствует консервативная последовательность аминокислот, известная как мотив PGPI. Это последовательность из четырех аминокислот – пролина, глицина, пролина и изолеуцина, которая плотно упакована вокруг трехспирального пучка и характеризуется высокой упорядоченностью.

Роль в болезни

Полный объем роли DUB в развитии заболеваний еще предстоит выяснить. Их вовлеченность в заболевания предсказывается благодаря известным функциям в физиологических процессах, которые нарушаются при патологических состояниях, включая рак и неврологические расстройства. Фермент USP28 сверхэкспрессируется в различных типах рака, таких как колоректальный или рак легких. Кроме того, USP28 деубиквитинирует и стабилизирует важные онкогены, такие как c-Myc, Notch1, c-Jun или ΔNp63. В плоскоклеточных опухолях USP28 регулирует устойчивость к химиотерапии, модулируя восстановление ДНК посредством оси ΔNp63 – путь анемии Фанкони. Деубиквитинирующие ферменты UCH L3 и YUH1 способны гидролизовать мутантный убиквитин UBB+1, несмотря на мутацию глицина в 76-й позиции. Уровни UCH L1 повышены при различных типах злокачественных новообразований (рака).

Роль в клеточном цикле

DUB играют активную роль в модуляции клеточного цикла. Убиквитин-специфические протеазы (USP) – это семейство деубиквитинирующих ферментов, играющих решающую роль в регуляции клеточного цикла. Два таких фермента – USP17 и USP44. USP17 регулирует пути, ответственные за прохождение клеток через клеточный цикл. Его мишенями являются регуляторы Ras, CDK2 и циклинов A. USP44 играет важную роль в инициации анафазы. Новые исследования митотической контрольной точки выявили новую роль USP44 в регуляции прогрессирования клеточного цикла. USP17 осуществляет деубиквитинирование K63-доменов убиквитина на RCE1. Таким образом, регуляция Ras посредством USP17 является еще одним звеном в регуляции Ras.

Регулирование USP перехода G1-S

Циклинзависимые киназы (CDK) – это семейство ферментов, которые фосфорилируют сериновые и треониновые остатки, обеспечивая прохождение клетки через клеточный цикл. Активация CDK2 критически важна для перехода G1-S. Для активации CDK2 циклин A должен связываться с комплексом циклинзависимой киназы (CDKC). Цикл деления клеток 25A (CDC25A) – это фосфатаза, которая удаляет ингибирующую фосфатную группу с CDK2. В то время как убиквитинирование отмечает CDC25A для деградации, тем самым блокируя прогрессию в фазу S, USP17 деубиквитинирует CDC25A. Это приводит к снижению транскрипции CDKN1A. USP17 деубиквитинирует SETD8, тем самым снижая его склонность к деградации и повышая его внутриклеточную стабильность. Этот механизм имеет решающее значение, поскольку ошибки в разделении хромосом связаны с раком, врожденными дефектами и устойчивостью патогенов к антибиотикам. Одним из ключевых регуляторных белков является комплекс, способствующий анафазе (APC/C). APC/C убиквитинирует секурин. В результате разрушения секурина высвобождается сепараза. Белок hMAD2 может образовывать неактивный тример с APC и CDC20, формируя комплекс hMAD2-CDC-APC. Важно отметить, что убиквитинирование CDC20 не служит сигналом для его деградации, а скорее способствует диссоциации hMAD2 от комплекса hMAD2-CDC-APC. USP44, убиквитин-специфическая процессирующая протеаза, может стабилизировать неактивный комплекс hMAD2-CDC-APC, противодействуя убиквитинированию UbcH10. Это блокирует диссоциацию hMAD2 и обеспечивает правильную регуляцию APC/C, поддерживая его неактивным до правильного прикрепления митотического веретена. При правильном прикреплении, переключающий механизм позволяет активировать APC/C. Деубиквитинирующие ферменты играют важную роль в поддержании функции p53. В здоровых клетках p53 активирует E3 убиквитинлигазу MDM2, которая, в свою очередь, убиквитинирует p53. Это создает петлю отрицательной обратной связи, при которой деградация p53 позволяет клеткам проходить через клеточный цикл. При повреждении ДНК, убиквитин-специфическая процессирующая протеаза 7 (USP7) стабилизирует p53, расщепляя убиквитин. Для деубиквитинирования p53 USP7 должен локализоваться в ядре. Однако последовательность ядерной локализации (NLS) не была обнаружена. Несмотря на отсутствие известной NLS, одно исследование показало, что при удалении N-конца USP7 ядерная локализация не происходит. Это может приводить к апоптозу или способствовать гибели клеток, в зависимости от степени повреждения ДНК. См. схему роли USP7 в p53-зависимом пути.