Чёрный слизень Arion ater: экология и особенности пищеварения.

Введение

Черный слизняк (также известный как черный арионец, европейский черный слизняк или большой черный слизняк), Arion ater, — крупный наземный брюхоногий моллюск из семейства Arionidae, или круглохвостых слизняков. У многих сухопутных слизней отсутствует внешняя раковина, сохранилась лишь рудиментарная раковина. Большинство слизней сохраняют остаток раковины, который обычно находится внутри тела, в отличие от других наземных моллюсков (например, улиток), имеющих внешнюю раковину. Без раковины слизни выделяют слизь, которая может содержать токсины для защиты от хищников. Наземные слизни производят еще два вида слизи, облегчающие передвижение и предотвращающие гибель от высыхания. Эти моллюски гермафродиты. Слизни чаще всего выполняют роль разлагателей, но также часто являются всеядными. Arion ater – один из таких слизней, разлагающий органические вещества, питающийся другими организмами и потребляющий растительную пищу, включая сельскохозяйственные культуры. Родом из Европы, черный слизняк является инвазивным видом в Австралии, Канаде (Британская Колумбия, Ньюфаундленд, Квебек) и Соединенных Штатах (Северо-Запад Тихого океана).

Экология

Черный слизняк преимущественно ночной и избегает прямого солнечного света, хотя в районах его интродукции наблюдается активность в течение всего дня и ночи. Он всеяден и питается падалью, грибами, фекалиями животных, водорослями, лишайниками и растительностью (живой или разлагающейся). Эти слизни предпочитают питаться в пасмурную погоду или ночью при температуре выше 10 градусов Цельсия. Для выработки слизи необходима влажная среда обитания, например, подстилка из листьев, мох или валежник. Соответственно, черный слизняк наиболее активен после дождя. Исследование 1976 года сравнивало скорость ассимиляции черного слизняка со скоростью ассимиляции схожих видов в Великобритании. Микробиота в пищеварительной системе черного слизняка производит необходимые ферменты, в том числе бактерии, вырабатывающие целлюлазу, что позволяет слизням расщеплять лигноцеллюлозу. Недавнее исследование углубленно изучило микробиом кишечника *Arion ater* и обнаружило, что в кишечнике черного слизняка содержится значительно больше бактерий, чем у соседствующих северноевропейских насекомых, включая представителей отрядов Coleoptera, Isoptera, Orthoptera и Diptera. В ходе этого исследования было установлено, что микробиом кишечника черного слизняка функционирует в широком диапазоне температур и уровней pH, а результаты указывают на то, что микобактериальная культура может быть однородной по всему кишечнику слизняка и что гаммапротеобактерии составляют основную часть этой культуры. Результаты этого исследования были сопоставлены с данными исследований североамериканских черных слизней, которые показали более высокую целлюлолитическую активность в более узком диапазоне pH. В целом, *Arion ater* способен переваривать разнообразные пищевые материалы, такие как целлюлоза, благодаря кишечным бактериям, производящим пищеварительные ферменты. Как деструкторы и потребители, слизни занимают важную экологическую нишу, способствуя здоровью экосистемы. Исследование 2005 года рассматривало другой вид слизняков рода *Arion* и пришло к выводу, что слизни могут способствовать увеличению биоразнообразия растений. В этом исследовании было показано, что слизни способствуют разнообразию видов растений, особенно травянистых, и поддерживают жизнеспособность однолетних растений, снижая скорость смены растительных сообществ. Кроме того, слизни помогают распространять семена и споры с помощью своих экскрементов и способствуют круговороту питательных веществ, будучи всеядными потребителями (особенно деструкторами) и оставляя после себя слизь, которая также облегчает разложение. Слизни являются распространенными вредителями сельского и садового хозяйства. При поднятии или прикосновении черный слизняк сжимается в полусферическую форму и начинает раскачиваться из стороны в сторону. Это защитное поведение дезориентирует хищников и является уникальным для семейства Arionidae.

The black slug is mainly nocturnal and avoids exposure to sunlight, although in introduced areas, it has been observed to be active all parts of the day and night. It is omnivorous, eating carrion, fungi, animal feces, algae, lichen, and vegetation (living or decaying). These slugs prefer to eat on cloudy days or at night when temperatures are above 10 degrees Celsius. Mucus production necessitates moist habitats, such as among leaf litter, mosses, or fallen trees. Consequently, the black slug becomes most active after rainfall. A 1976 study compared black slug assimilation rates to that of similar slugs in the UK. Microbiota within black slug digestive systems produce these enzymes—such as the bacteria that produce cellulose—enabling the slugs to break down lignocellulose. A recent study further explored Arion ater’s gut microbiome and discovered the black slug to have far more bacteria within its gut than did neighboring, northern European insects, including members of the orders Coleoptera, Isoptera, Orthoptera, and Diptera. This study learned the black slug’s gut microbiome to be functional at a wide range of temperatures and pH levels, and its results suggest that the mycobacterial culture may be uniform throughout the black slug’s gut and that Gammaproteobacteria composes most of this culture. This study contrasted its results to studies of North American black slugs that presented higher levels of cellulolytic activity at a narrower pH range. In summary, Arion ater can digest diverse food material such as cellulose because gut bacteria produce digestive enzymes. As decomposers/consumers, slugs engage an important niche, contributing to ecosystem health. A 2005 study looked at another Arion slug species and concluded slugs may promote plant biodiversity. This study suggested that slugs promote plant—especially forb—species diversity and that slugs support annual plant species’ fitness, reducing rates of successional change. Additionally, slugs help disperse seeds and spores through their waste, and slugs facilitate nutrient cycling by being an omnivorous consumer (especially a decomposer) and by leaving behind their mucus, which also facilitates decomposition. Slugs are common agricultural and horticultural pests. When picked up or touched, the black slug will contract to a hemispherical shape and begin to rock from side to side. This defensive behavior confuses predators, and is unique in the family Arionidae.

Инвазивные виды

Арион атер был интродуцирован в юго-восточной Австралии и в Северной Америке, где встречается в Ньюфаундленде, южной Британской Колумбии, тихоокеанском Северо-Западе Соединенных Штатов и некоторых частях Аляски. За последние два десятилетия его скрещивание с неместным (на северных широтах) вредителем Arion vulgaris (или испанским слизнем) привело к более устойчивому гибриду, демонстрирующему повышенную толерантность к холоду. Эти слизни могут представлять опасность для уязвимых экосистем, особенно как инвазивный вид, и пока неясно, насколько сильно они могут изменить состав растительных сообществ. Черный слизень – прожорливый хищник на сеянцы. Сухопутные слизни считаются особенно опасными, поскольку они изменяют обилие видов растений, плодовитость взрослых растений и выработку защитных соединений растений. Черные слизни вызывают особую обеспокоенность во фрагментированных экосистемах и районах с высокой плотностью кустарников и деревьев. На Аляске черный слизень угрожает популяциям сеянцев лилий и орхидей, после того как уже сократил уязвимые популяции дельтовидного бальзаморота и желтой горной фиалки в Британской Колумбии (Канада). В отчете указано, что черного слизня часто можно встретить в нарушенных почвах или на участках с хорошо орошаемыми почвами, таких как газоны. Частые наблюдения вдоль дорог позволяют предположить, что черный слизень может легче перемещаться по транспортным коридорам, созданным человеком; однако считается, что черный слизень мало мигрирует в течение своего годового жизненного цикла. Исследование показало, что черных слизней больше и они потребляют больше грибов, чем местных банановых слизней, но не удалось установить причины различий в численности популяций. Предполагалось, что большее количество черных слизней может быть связано с вытеснением банановых слизней или с заселением черным слизнем территорий, где ранее численность банановых слизней была низкой; однако данных о численности банановых слизней до появления Arion ater нет. Это затрудняет определение того, оказывают ли чужеродные слизни негативное или незначительное влияние на численность местных слизней. Кроме того, в этом исследовании не удалось установить, связано ли высокое потребление грибов с диетическими предпочтениями или с более высокой концентрацией чужеродных слизней в лесах дугласовой пихты, способствующих росту грибов. Также было установлено, что черные и банановые слизни конкурируют за ягоды кустарников. Исследование показало, что ни местные, ни чужеродные слизни не поедают сеянцы хвойных или папоротников. Не было обнаружено существенных различий в скорости метаболизма. Однако было сделано заключение, что черный слизень может есть больше из-за более короткой продолжительности жизни (один год по сравнению с несколькими годами), что требует более высокой скорости потребления для достижения половой зрелости. Исследование показало, что оба вида слизней приносят пользу экосистемам, распространяя семена и споры. Исследование показало функциональные различия между этими двумя видами слизней; однако было предложено провести дальнейшие исследования, чтобы определить, вытесняют ли черные слизни банановых слизней, в частности, изучить взаимодействие Arion ater с грибными сообществами и провести сравнительные исследования скорости распространения семян для определения их влияния на местные плодоносящие растительные сообщества. Ручной сбор наиболее эффективен в сумерках или на рассвете, когда слизни наиболее активно питаются. Также эффективны ловушки. Можно использовать коммерческие ловушки или изготовить домашние, используя пиво. Для защиты небольших участков можно использовать заборы, как коммерческие (часто электрические), так и самодельные из опилок, измельченной яичной скорлупы, молотого устричного панциря, мыла, золы или диатомовой земли. Такие заборы особенно эффективны для защиты важных сеянцев или домашних садов. Европейские нематоды (Phasmarhabditis hermaphrodita) паразитируют на слизнях, и в европейском сельском хозяйстве эти нематоды массово производятся в качестве средства биологического контроля; однако европейские нематоды не являются местными для Северной Америки и не доступны в продаже. Помимо нематод, могут существовать и другие методы биологического контроля. Личинки Sciomyzidae (болотные мухи) убивают слизней и обитают в схожих с ними условиях. Кроме того, жужелицы (Carabidae) поедают яйца слизней. Крупные жужелицы, такие как Abax parallelepipedus, охотятся на слизней. Черные слизни съедобны, но редко употребляются в пищу людьми; они имеют отвратительный вкус, могут накапливать пестициды и потенциально переносить французского сердечного червя (Angiostrongylus vasorum). Изучение черного слизня имеет значение как для человека, так и для экологии. Например, исследование 1996 года изучало биоаккумуляцию ртути в черных слизнях и установило, что их можно использовать для мониторинга уровня тяжелых металлов в наземных экосистемах, подобно тому, как экологи используют наземных моллюсков в водных системах. А исследование 2014 года изучало микробиологию кишечника черного слизня в надежде стимулировать другие исследования целлюлолитической активности, которые могли бы улучшить технологию производства биотоплива.

Arion ater has been introduced to southeastern Australia and to North America, where it occurs in Newfoundland, southern British Columbia, the Pacific Northwest of the United States and some parts of Alaska. In the past two decades, its mating with the non native (at northern latitudes) pest species Arion vulgaris (or Spanish slug) has resulted in a more resilient hybrid exhibiting increased tolerance to cold. These slugs might endanger sensitive ecosystems, especially as an invasive species, and it is yet unclear how drastically these slugs might alter plant community compositions. The black slug is a voracious seedling predator. Terrestrial slugs are considered to be especially dangerous because they alter plant species abundance, adult plant fecundity, and the production of plant defensive compounds. Black slugs are of special concern in fragmented ecosystems and areas with high shrub and tree cover. In Alaska, the black slug threatens seedling populations of lilies and orchids after already having diminished sensitive populations of deltoid balsamroot and yellow montane violet in BC Canada. This report stated the black slug can often be found in disturbed soils or areas with well irrigated soils such as lawns. Frequent sightings along roads suggest the black slug might move more easily along human traffic corridors; however, the black slug is believed to migrate little during its one year life span. Their study found black slugs were more abundant and consumed a greater quantity of mushrooms than native banana slugs but could not determine reasons for differences in population sizes. They theorized the greater abundance of black slugs could be because the black slug displaced banana slugs or because the black slug might be invading areas with previously low banana slug numbers; however, there is no data for banana slug population sizes prior to the arrival of Arion ater. This complicates determining whether alien slugs have a negative or negligible effect upon native slug numbers. Additionally, this study could not determine whether high fungi consumption resulted from dietary preference or from higher concentrations of alien slugs amidst Douglas fir forests, which promote fungal growth. The study also concluded that black and banana slugs compete for under story berries. The study demonstrated neither native nor alien slugs consume conifer or fern seedlings. It also demonstrated no significant difference between metabolic rates. However, they concluded the black slug may eat more because of its shorter life span (one compared to several years), requiring faster consumption rates to reach sexual maturity. The study demonstrated both slugs benefit ecosystems by dispersing seeds and spores. This study demonstrates the two slugs to be functionally different; however, this study proposed further research on the following to determine if black slugs are displacing banana slugs: interactions between Arion ater and fungal communities and comparative studies looking at seed dispersal rates to determine their effect on native, fruit bearing plant communities. Hand collecting is most effective at dusk or dawn when slugs feed most actively. Traps are also effective. Commercial traps can be used, or homemade traps can be made using beer. Fences can be used to protect small areas and can be commercial (often electrical) or easily homemade with sawdust, crushed eggshells, ground oyster shells, soap, cinders, or diatomaceous earth. Such fences are especially effective at protecting important seedlings or home gardens. European nematodes (Phasmarhabditis hermaphrodita) parasitize slugs, and in European agriculture, these nematodes have been mass produced as a biological control; however, European nematodes are neither native to North America nor commercially available. In addition to nematodes, there may be other biological control methods. Sciomyzids (marsh flies) larvae kill slugs and live in environments similar to slugs. Additionally, carabid beetles consume slug eggs. Large carabid beetles, such as Abax parallelepipedus predate slugs. Black slugs are edible but rarely consumed by humans; they taste horrible, may bioaccumulate pesticides, and potentially carry French heartworm (Angiostrongylus vasorum). Researching the black slug has provided human and ecological value. For example, a 1996 study investigated the bioaccumulation of mercury in black slugs and determined these slugs could be used to monitor levels of heavy metals in terrestrial systems—similar to how ecologists use aquatic mollusks. And a 2014 study researched the black slug gut's microbiology in hopes of catalyzing other studies of cellulolytic activity that could improve biofuel technology.