Хроматофоры: клетки, создающие цвет в мире животных.

Введение

Клетки, основная функция которых – окрашивание, обнаруженные у широкого спектра животных, представляют собой тип клеток или многоклеточных органов.

Хроматофоры – это клетки, производящие цвет, многие типы которых являются пигментными клетками или группами клеток, встречающимися у широкого спектра животных, включая земноводных, рыб, рептилий, ракообразных и головоногих моллюсков. В отличие от них, у млекопитающих и птиц для окрашивания существует класс клеток, называемых меланоцитами. Хроматофоры в значительной степени ответственны за формирование цвета кожи и глаз у эктотермических животных и образуются в нервном гребне в процессе эмбрионального развития. Зрелые хроматофоры подразделяются на подклассы в зависимости от их цвета при белом свете: ксантофоры (желтые), эритрофоры (красные), иридофоры (отражающие/переливающиеся), лейкофоры (белые), меланофоры (черные/коричневые) и цианофоры (синие). В то время как большинство хроматофоров содержат пигменты, поглощающие определенные длины волн света, цвет лейкофоров и иридофоров обусловлен их свойствами рассеяния и оптической интерференцией соответственно. Некоторые виды способны быстро изменять цвет благодаря механизмам, перемещающим пигмент и переориентирующим отражающие пластинки внутри хроматофоров. Этот процесс, часто используемый как камуфляж, называется физиологической изменчивостью окраски или метахрозисом. Головоногие моллюски, такие как осьминоги, обладают сложными хроматофорными органами, контролируемыми мышцами для достижения этой цели, в то время как позвоночные, например хамелеоны, генерируют аналогичный эффект посредством клеточной сигнализации. Эти сигналы могут быть гормонами или нейротрансмиттерами и могут инициироваться изменениями настроения, температуры, стресса или видимыми изменениями в окружающей среде. Хроматофоры изучаются учеными для понимания механизмов развития заболеваний человека и в качестве инструмента в разработке лекарственных препаратов.

Классификация хроматофора

Термин "хроматофор" был принят (вслед за "хромофором" Сангиованни) для обозначения пигментсодержащих клеток, происходящих из нервного гребня холоднокровных позвоночных и головоногих моллюсков. Само слово происходит от греческих слов chrōma (χρῶμα), означающего "цвет", и phoros (φόρος), означающего "несущий". В отличие от этого, термин "хроматоцит" (kytos (κύτος), означающее "клетка") был принят для обозначения клеток, ответственных за окраску, обнаруженных у птиц и млекопитающих. У этих животных был идентифицирован только один такой тип клеток – меланоциты. Лишь в 1960-х годах хроматофоры были достаточно хорошо изучены, чтобы их можно было классифицировать на основе их внешнего вида. Эта система классификации сохраняется и по сей день, хотя биохимия пигментов может быть более полезной для научного понимания функционирования клеток. Молекулы, производящие цвет, делятся на два различных класса: биохромы и структурные цвета, или "схемохромы". Биохромы включают в себя истинные пигменты, такие как каротиноиды и птеридины. Эти пигменты избирательно поглощают части видимого спектра, составляющего белый свет, пропуская другие длины волн к глазу наблюдателя. Структурные цвета образуются различными комбинациями дифракции, отражения или рассеивания света от структур с размером, приблизительно равным четверти длины волны света. Многие из таких структур интерферируют с определенными длинами волн (цветами) света и пропускают другие, просто из-за своего размера, поэтому они часто проявляют иридесценцию, создавая разные цвета при наблюдении с разных углов. В то время как все хроматофоры содержат пигменты или отражающие структуры (за исключением случаев мутаций, как при альбинизме), не все пигментсодержащие клетки являются хроматофорами. Гем, например, является биохромом, ответственным за красный цвет крови. Он содержится главным образом в красных кровяных клетках (эритроцитах), которые образуются в костном мозге на протяжении всей жизни организма, а не формируются в процессе эмбриологического развития. Следовательно, эритроциты не классифицируются как хроматофоры.

The term chromatophore was adopted (following Sangiovanni's chromoforo) as the name for pigment bearing cells derived from the neural crest of cold blooded vertebrates and cephalopods. The word itself comes from the Greek words chrōma (χρῶμα) meaning "colour," and phoros (φόρος) meaning "bearing". In contrast, the word chromatocyte (kytos (κύτος) meaning "cell") was adopted for the cells responsible for colour found in birds and mammals. Only one such cell type, the melanocyte, has been identified in these animals. It was only in the 1960s that chromatophores were well enough understood to enable them to be classified based on their appearance. This classification system persists to this day, even though the biochemistry of the pigments may be more useful to a scientific understanding of how the cells function. Colour producing molecules fall into two distinct classes: biochromes and structural colours or "schemochromes". The biochromes include true pigments, such as carotenoids and pteridines. These pigments selectively absorb parts of the visible light spectrum that makes up white light while permitting other wavelengths to reach the eye of the observer. Structural colours are produced by various combinations of diffraction, reflection or scattering of light from structures with a scale around a quarter of the wavelength of light. Many such structures interfere with some wavelengths (colours) of light and transmit others, simply because of their scale, so they often produce iridescence by creating different colours when seen from different directions. Whereas all chromatophores contain pigments or reflecting structures (except when there has been a mutation, as in albinism), not all pigment containing cells are chromatophores. Haem, for example, is a biochrome responsible for the red appearance of blood. It is found primarily in red blood cells (erythrocytes), which are generated in bone marrow throughout the life of an organism, rather than being formed during embryological development. Therefore, erythrocytes are not classified as chromatophores.

Ксантофоры и эритрофоры

Хроматофоры, содержащие большое количество желтых пигментов птеридина, называются ксантофорами; те, которые содержат в основном красные/оранжевые каротиноиды, называются эритрофорами. Поэтому разграничение между этими типами хроматофоров не всегда четкое. Большинство хроматофоров способны синтезировать птеридины из гуанозинтрифосфата, однако ксантофоры, по-видимому, обладают дополнительными биохимическими путями, позволяющими им накапливать желтый пигмент. В отличие от этого, каротиноиды метаболизируются и транспортируются в эритрофоры. Это было впервые показано на примере выращивания обычно зеленых лягушек на диете, бедной каротином. Отсутствие каротина в рационе лягушек приводило к тому, что красно-оранжевый каротиноидный "фильтр" отсутствовал в их эритрофорах. В результате лягушки казались синими, а не зелеными.

Иридофоры и лейкофоры

Иридофоры, иногда также называемые гуанофорами, являются хроматофорами, которые отражают свет, используя пластины кристаллических хемохромов, состоящих из гуанина. При освещении они генерируют переливчатые цвета благодаря конструктивной интерференции света. Иридофоры рыб обычно представляют собой стопки гуаниновых пластин, разделенных слоями цитоплазмы, формируя микроскопические одномерные зеркала Брэгга. Характер наблюдаемого цвета определяется как ориентацией, так и оптической толщиной хемохрома. Используя биохромы в качестве цветных фильтров, иридофоры создают оптический эффект, известный как рассеяние Тиндаля или Рэлея, производя яркие голубые или зеленые цвета. Ключевым ферментом в синтезе меланина является тирозиназа. При дефекте этого белка меланин не может быть синтезирован, что приводит к определенным типам альбинизма. У некоторых видов земноводных наряду с эумеланином содержатся и другие пигменты. Например, в меланофорах лягушек рода Phyllomedusa был идентифицирован новый пигмент глубокого (винного) красного цвета. Некоторые виды анолевых ящериц, такие как Anolis grahami, используют меланоциты в ответ на определенные сигналы и гормональные изменения и способны приобретать окраску от ярко-голубой до коричневой и черной. Впоследствии это было идентифицировано как птерородин – димер птеридина, который накапливается вокруг ядра эумеланина и также присутствует у различных видов древесных лягушек из Австралии и Папуа-Новой Гвинеи. Хотя вероятно, что другие, менее изученные виды обладают сложными пигментами меланофоров, тем не менее, большинство изученных на сегодняшний день меланофоров содержат исключительно эумеланин. У человека есть только один класс пигментных клеток – млекопитающий эквивалент меланофоров – для формирования цвета кожи, волос и глаз. По этой причине, а также благодаря большому количеству и контрастной окраске клеток, которые обычно легко визуализируются, меланофоры являются наиболее широко изучаемыми хроматофорами. Однако биология меланофоров и меланоцитов различается. Помимо эумеланина, меланоциты могут генерировать желто-красный пигмент, называемый феомеланином.

Iridophores, sometimes also called guanophores, are chromatophores that reflect light using plates of crystalline chemochromes made from guanine. When illuminated they generate iridescent colours because of the constructive interference of light. Fish iridophores are typically stacked guanine plates separated by layers of cytoplasm to form microscopic, one dimensional, Bragg mirrors. Both the orientation and the optical thickness of the chemochrome determines the nature of the colour observed. By using biochromes as coloured filters, iridophores create an optical effect known as Tyndall or Rayleigh scattering, producing bright blue or green colours. The key enzyme in melanin synthesis is tyrosinase. When this protein is defective, no melanin can be generated resulting in certain types of albinism. In some amphibian species there are other pigments packaged alongside eumelanin. For example, a novel deep (wine) red colour pigment was identified in the melanophores of phyllomedusine frogs. Some species of anole lizards, such as the Anolis grahami, use melanocytes in response to certain signals and hormonal changes, and is capable of becoming colors ranging from bright blue, brown, and black. This was subsequently identified as pterorhodin, a pteridine dimer that accumulates around eumelanin core, and it is also present in a variety of tree frog species from Australia and Papua New Guinea. While it is likely that other lesser studied species have complex melanophore pigments, it is nevertheless true that the majority of melanophores studied to date do contain eumelanin exclusively. Humans have only one class of pigment cell, the mammalian equivalent of melanophores, to generate skin, hair, and eye colour. For this reason, and because the large number and contrasting colour of the cells usually make them very easy to visualise, melanophores are by far the most widely studied chromatophore. However, there are differences between the biology of melanophores and that of melanocytes. In addition to eumelanin, melanocytes can generate a yellow/red pigment called phaeomelanin.

Цианофоры

Почти все яркие синие цвета у животных и растений создаются благодаря структурной окраске, а не пигментам. Однако некоторые виды Synchiropus splendidus содержат везикулы цианового биохрома с неизвестной химической структурой в клетках, называемых цианофорами, и были описаны атипичные дихроматические хроматофоры, называемые эритроиридофорами, у Pseudochromis diadema.

Перемещение пигмента

Многие виды способны перемещать пигмент внутри своих хроматофоров, что приводит к видимому изменению цвета тела. Этот процесс, известный как физиологическое изменение цвета, наиболее широко изучается у меланофоров, поскольку меланин является самым темным и наиболее заметным пигментом. У большинства видов с относительно тонкой дермой дермальные меланофоры, как правило, плоские и покрывают большую площадь поверхности. Однако у животных с толстыми слоями дермы, таких как взрослые рептилии, дермальные меланофоры часто образуют трехмерные единицы с другими хроматофорами. Эти дермальные хроматофорные единицы (ДСЕ) состоят из верхнего слоя ксантофоров или эритрофоров, затем слоя иридофоров и, наконец, корзинчатого слоя меланофоров с отростками, покрывающими иридофоры. Оба типа меланофоров важны для физиологического изменения цвета. Плоские дермальные меланофоры часто перекрывают другие хроматофоры, поэтому, когда пигмент рассеян по всей клетке, кожа выглядит темной. Когда пигмент агрегируется к центру клетки, пигменты в других хроматофорах становятся видимыми, и кожа приобретает их оттенок. Аналогично, после агрегации меланина в ДСЕ кожа выглядит зеленой из-за ксантофорной (желтой) фильтрации рассеянного света от слоя иридофоров. При дисперсии меланина свет больше не рассеивается, и кожа выглядит темной. Поскольку другие биохроматические хроматофоры также способны к перемещению пигмента, животные с несколькими типами хроматофоров могут генерировать впечатляющий спектр цветов кожи, эффективно используя дивизиональный эффект. Контроль и механизмы быстрого перемещения пигмента хорошо изучены у ряда различных видов, особенно у земноводных и телеостовых рыб. Показано, что этот процесс может находиться под гормональным или нейронным контролем, или под обоими, и для многих видов костных рыб известно, что хроматофоры могут непосредственно реагировать на факторы окружающей среды, такие как видимый свет, ультрафиолетовое излучение, температура, pH, химические вещества и т. д. Нейрохимические вещества, известные своей способностью перемещать пигмент, включают норадреналин, действующий через свой рецептор на поверхности меланофоров. Основными гормонами, участвующими в регуляции перемещения пигмента, являются меланокортины, мелатонин и гормон, концентрирующий меланин (MCH), которые в основном вырабатываются гипофизом, шишковидной железой и гипоталамусом соответственно. Эти гормоны также могут вырабатываться паракринно клетками кожи. На поверхности меланофора гормоны активируют специфические G-белок-связанные рецепторы, которые, в свою очередь, передают сигнал в клетку. Меланокортины вызывают дисперсию пигмента, в то время как мелатонин и MCH вызывают агрегацию. Исследования проводились также на лягушках, включая гомолог MC1R, рецептора меланокортина, который, как известно, регулирует цвет кожи и волос у человека. Показано, что MC1R необходим у данио-рерио для дисперсии меланина. Внутри клетки циклический аденозинмонофосфат (cAMP) является важным вторичным мессенджером перемещения пигмента. Через механизм, который еще не полностью понятен, cAMP влияет на другие белки, такие как протеинкиназа А, чтобы активировать молекулярные моторы, переносящие везикулы, содержащие пигмент, вдоль как микротрубочек, так и микрофиламентов.

Many species are able to translocate the pigment inside their chromatophores, resulting in an apparent change in body colour. This process, known as physiological colour change, is most widely studied in melanophores, since melanin is the darkest and most visible pigment. In most species with a relatively thin dermis, the dermal melanophores tend to be flat and cover a large surface area. However, in animals with thick dermal layers, such as adult reptiles, dermal melanophores often form three dimensional units with other chromatophores. These dermal chromatophore units (DCU) consist of an uppermost xanthophore or erythrophore layer, then an iridophore layer, and finally a basket like melanophore layer with processes covering the iridophores. Both types of melanophore are important in physiological colour change. Flat dermal melanophores often overlay other chromatophores, so when the pigment is dispersed throughout the cell the skin appears dark. When the pigment is aggregated toward the centre of the cell, the pigments in other chromatophores are exposed to light and the skin takes on their hue. Likewise, after melanin aggregation in DCUs, the skin appears green through xanthophore (yellow) filtering of scattered light from the iridophore layer. On the dispersion of melanin, the light is no longer scattered and the skin appears dark. As the other biochromatic chromatophores are also capable of pigment translocation, animals with multiple chromatophore types can generate a spectacular array of skin colours by making good use of the divisional effect. The control and mechanics of rapid pigment translocation has been well studied in a number of different species, in particular amphibians and teleost fish. It has been demonstrated that the process can be under hormonal or neuronal control or both and for many species of bony fishes it is known that chromatophores can respond directly to environmental stimuli like visible light, UV radiation, temperature, pH, chemicals, etc. Neurochemicals that are known to translocate pigment include noradrenaline, through its receptor on the surface on melanophores. The primary hormones involved in regulating translocation appear to be the melanocortins, melatonin, and melanin concentrating hormone (MCH), that are produced mainly in the pituitary, pineal gland, and hypothalamus, respectively. These hormones may also be generated in a paracrine fashion by cells in the skin. At the surface of the melanophore, the hormones have been shown to activate specific G protein coupled receptors that, in turn, transduce the signal into the cell. Melanocortins result in the dispersion of pigment, while melatonin and MCH results in aggregation. and frogs, including a homologue of MC1R, a melanocortin receptor known to regulate skin and hair colour in humans. It has been demonstrated that MC1R is required in zebrafish for dispersion of melanin. Inside the cell, cyclic adenosine monophosphate (cAMP) has been shown to be an important second messenger of pigment translocation. Through a mechanism not yet fully understood, cAMP influences other proteins such as protein kinase A to drive molecular motors carrying pigment containing vesicles along both microtubules and microfilaments.

Адаптация на фоне

Большинство рыб, рептилий и амфибий претерпевают ограниченные физиологические изменения цвета в ответ на изменение окружающей среды. Этот тип камуфляжа, известный как адаптация к фону, обычно проявляется в незначительном потемнении или осветлении тона кожи, чтобы приблизительно соответствовать оттенку ближайшего окружения. Было показано, что процесс адаптации к фону зависит от зрения (видимо, животному необходимо видеть окружающую среду, чтобы адаптироваться к ней). Некоторые животные, такие как хамелеоны и анолисы, обладают высокоразвитой способностью к адаптации к фону, позволяющей им очень быстро генерировать множество различных цветов. Они адаптировали способность менять цвет в ответ на температуру, настроение, уровень стресса и социальные сигналы, а не только для имитации окружающей среды.

Разработка

Во время эмбрионального развития позвоночных хроматофоры являются одним из нескольких типов клеток, генерируемых в нервном гребне – парной полосой клеток, возникающей по краям нервной трубки. Эти клетки способны мигрировать на большие расстояния, что позволяет хроматофорам заселять многие органы тела, включая кожу, глаза, уши и мозг. Было обнаружено, что меланофоры и иридофоры рыб содержат белки, регулирующие гладкую мускулатуру [кальпонин] и кальдесмон. Покидая нервный гребень волнами, хроматофоры следуют либо по дорсолатеральному пути через дерму, проникая в эктодерму через небольшие отверстия в базальной мембране, либо по вентромедиальному пути между сомитами и нервной трубкой. Исключением являются меланофоры пигментного эпителия сетчатки глаза. Они не происходят из нервного гребня. Вместо этого, выпячивание нервной трубки формирует глазную чашу, которая, в свою очередь, образует сетчатку. Вопрос о том, когда и как мультипотентные предшественники хроматофоров (называемые хроматобластами) дифференцируются в свои дочерние подтипы, остается предметом продолжающихся исследований. Например, в эмбрионах данио-рерио уже через 3 дня после оплодотворения присутствуют все типы клеток, обнаруженные у взрослых рыб – меланофоры, ксантофоры и иридофоры. Исследования на мутантных рыбах показали, что такие факторы транскрипции, как kit, sox10 и mitf, играют важную роль в контроле дифференцировки хроматофоров. Если эти белки дефектны, хроматофоры могут отсутствовать локально или полностью, что приводит к лейцизму.

Практическое применение

Хроматофоры иногда используются в прикладных исследованиях. Например, личинки данио-рерио используются для изучения того, как хроматофоры организуются и взаимодействуют, чтобы точно формировать регулярный горизонтальный полосатый рисунок, наблюдаемый у взрослых рыб. Это считается полезной модельной системой для понимания механизмов формирования рисунка в эволюционной биологии развития. Биология хроматофоров также применяется для моделирования состояний и заболеваний человека, включая меланому и альбинизм. Недавно было показано, что ген, ответственный за золотой штамм данио-рерио с меланофорами, Slc24a5, имеет человеческий эквивалент, который тесно связан с цветом кожи. Хроматофоры также используются в качестве биомаркера слепоты у холоднокровных видов, поскольку животные с определенными дефектами зрения не способны адаптировать окраску к освещенной среде. Предполагается, что человеческие гомологи рецепторов, опосредующих перенос пигмента в меланофорах, участвуют в таких процессах, как подавление аппетита и образование загара, что делает их перспективными мишенями для лекарственных препаратов. Другие ученые разработали методы использования меланофоров в качестве биосенсоров и для быстрой диагностики заболеваний (основанной на открытии, что коклюшный токсин блокирует агрегацию пигмента в меланофорах рыб). Были предложены потенциальные военные применения изменений цвета, опосредованных хроматофорами, главным образом в качестве активного камуфляжа, который, подобно камуфляжу каракатицы, может сделать объекты практически невидимыми.

Хроматофоры головоногих

У головоногих моллюсков (включая осьминогов, кальмаров и каракатиц) есть сложные многоклеточные органы, которые они используют для быстрого изменения цвета, создавая широкий спектр ярких цветов и узоров. Каждая хроматофорная единица состоит из одной хроматофорной клетки и множества мышечных, нервных, глиальных и оболочечных клеток. Внутри хроматофорной клетки гранулы пигмента заключены в эластичный мешок, называемый цитоэластическим саккулусом. Чтобы изменить цвет, животное искажает форму или размер саккулуса посредством мышечного сокращения, изменяя его прозрачность, отражающую способность или непрозрачность. Это отличается от механизма, используемого у рыб, амфибий и рептилий, тем, что изменяется форма саккулуса, а не происходит перемещение пигментных везикул внутри клетки. Однако достигается схожий эффект. Осьминоги и большинство каракатиц способны управлять хроматофорами в сложных, волнообразных хроматических проявлениях, что приводит к разнообразию быстро меняющихся цветовых схем. Считается, что нервы, управляющие хроматофорами, расположены в мозге в соответствии с паттерном, изоморфным паттерну самих хроматофоров, которые они контролируют. Это означает, что схема изменения цвета функционально соответствует схеме активации нейронов. Это может объяснить, почему, когда нейроны активируются в итеративном каскаде сигналов, можно наблюдать волны изменения цвета. Подобно хамелеонам, головоногие используют физиологическое изменение цвета для социального взаимодействия. Они также одни из самых искусных мастеров маскировки, способные с поразительной точностью подражать как цветовому распределению, так и текстуре окружающей среды.