Гальтеры насекомых: органы вращательной чувствительности.
Halteres
Гальтеры насекомых: уникальные органы, заменяющие крылья у мух и стилопсид. Обеспечивают ориентацию в полете, используя эффект Кориолиса и сенсорные органы.
Сравнивайте с английским: нажмите на абзац — оригинал откроется в окне. Кнопка EN под абзацем показывает его прямо в тексте.
Содержание
Введение
Пара маленьких булавовидных органов насекомых
анатомия насекомых
Pair of small club shaped insect organs
insect anatomy
Халтеры (от ἁλτῆρες, ручные грузы, используемые для придания импульса при прыжках) – пара маленьких булавовидных органов на теле двух отрядов летающих насекомых, обеспечивающих информацию о вращении тела в полёте. У насекомых крупного отряда Двукрылые (мухи) имеются гальтеры, эволюционировавшие из пары предковых задних крыльев, в то время как у самцов гораздо меньшего отряда Стрепсиптеры (стилопсы) гальтеры эволюционировали из пары предковых передних крыльев. Халтеры быстро колеблются синхронно с крыльями и функционируют как вибрирующие гироскопы: любое вращение плоскости колебаний вызывает силу, действующую на колеблющиеся гальтеры, за счёт эффекта Кориолиса. Насекомое воспринимает эту силу с помощью сенсорных органов, называемых кампаниформными сенсиллами и хордотональными органами, расположенными у основания гальтер, а также мышц, отвечающих за стабилизацию головы.
Halteres (/h//æ//l/'/t//ɪər//iː//z/; singular halter or haltere) (from ἁλτῆρες, hand held weights to give an impetus in leaping) are a pair of small club shaped organs on the body of two orders of flying insects that provide information about body rotations during flight. Insects of the large order Diptera (flies) have halteres which evolved from a pair of ancestral hindwings, while males of the much smaller order Strepsiptera (stylops) have halteres which evolved from a pair of ancestral forewings. Halteres oscillate rapidly along with the wings and operate like vibrating structure gyroscopes: any rotation of the plane of oscillation causes a force on the vibrating halteres by the Coriolis effect. The insect detects this force with sensory organs called campaniform sensilla and chordotonal organs located at the base of the halteres as well as to the muscles responsible for stabilizing the head.
Предыстория
У большинства насекомых две пары крыльев. Мухи обладают лишь одним набором крыльев, создающих подъёмную силу, и одним набором гальтер. Название отряда мух, "Diptera", буквально означает "два крыла", но существует и другой отряд насекомых, у которых развился полёт, используя только два крыла: стрепсиптеры, или стилопы. Стрепсиптеры адаптировали свои передние крылья в гальтеры, в то время как диптеры – задние крылья. Эта уникальная структура, обнаруживающая вращения и возмущения во время полёта, ранее не была описана в природе, хотя было показано, что многие летающие насекомые обнаруживают силы Кориолиса с помощью своих неспециализированных крыльев. В эти периоды гальтера движутся не только в двух направлениях (вверх и вниз), но и в четырёх (вверх, вниз, влево и вправо). Сила, действующая на гальтеры в ответ на это движение влево-вправо, известна как сила Кориолиса и возникает при вращении любого движущегося объекта в трёх плоскостях вращения: рысканье, тангаж или крен (см. рисунок). В этом случае крошечные колокольчатые структуры у основания гальтера испытывают напряжение, когда стебель гальтера изгибается в их направлении. Нервная система преобразует изгиб этих волосков в электрические сигналы, которые муха интерпретирует как информацию о вращении тела. Муха использует эту информацию для коррекции своего положения и, таким образом, стабилизируется в полёте. Гальтеры могут быть полезны и для других видов поведения. У некоторых видов мух наблюдалось колебание гальтер во время ходьбы, помимо колебаний во время полёта. У этих особей гальтеры могут также обнаруживать сенсорную информацию во время ходьбы. При удалении гальтер эти насекомые хуже справляются с определёнными задачами, связанными с ходьбой. Однако, то, как информация от гальтер обрабатывается и используется во время ходьбы, остаётся, за редкими исключениями, неясным. Первоначально этот результат был приписан способности гальтер ощущать и поддерживать равновесие. В 1917 году В. Будденброк предположил, что за потерю лётных способностей мух отвечает что-то другое. Он утверждал, что гальтеры следует рассматривать как "органы стимуляции". В ответ на это новое открытие Прингл пересмотрел свои предыдущие предположения и пришёл к выводу, что мухи способны обнаруживать все три направления вращения, просто сравнивая сигналы с левой и правой сторон тела. Разумеется, это не тот механизм, с помощью которого мухи обнаруживают вращение. Различные поля сенсорных органов, расположенные в разных областях у основания каждого гальтера, обнаруживают различные направления вращения, что также объясняет, почему мухи с одним гальтером всё ещё могут летать без проблем. Хотя стрепсиптер трудно обнаружить, и они к тому же недолговечны, Pix и др. (1993) подтвердили, что специализированные передние крылья, которыми обладают самцы Strepsiptera, выполняют ту же функцию, что и гальтеры диптер. Вращательные движения тела в сочетании с колеблющимися гальтерами создают силы Кориолиса, которые могут быть обнаружены полями механорецепторов (campaniform sensilla), расположенными у основания гальтер. Используя функциональную морфологию и поведенческие исследования, Pix и др. показали, что эти датчики затем передают информацию о положении тела в голову и брюшко для выполнения компенсаторных движений. Первоначально предполагалось, что движения антенн у чешуекрылых помогают воспринимать ветер или гравитацию. Исследование, проведённое на ястребином мотыльке Manduca sexta, подтвердило, что эти крошечные колебания антенн на самом деле способствуют ощущению вращения тела. У насекомых грудь разделена на различные сегменты. Один из генов Hox, Ultrabithorax (Ubx), отвечает за определение идентичности третьего грудного сегмента их тела. Правильное развитие задних крыльев у ряда видов насекомых зависит от Ubx, включая бабочек, жуков и мух. У плодовых мух Ubx отвечает за формирование гальтер во время метаморфоза. Если этот ген экспериментально деактивировать, гальтер превратится в полностью сформированное крыло. Были также идентифицированы другие гены, экспрессируемые в крыльях и подавляемые в гальтерах, но до сих пор неизвестно, действуют ли они как прямые мишени регуляции Ubx.
The majority of insects have two pairs of wings. Flies possess only one set of lift generating wings and one set of halteres. The order name for flies, "Diptera", literally means "two wings", but there is another order of insect which has evolved flight with only two wings: strepsipterans, or stylops; The strepsipterans have adapted their forewings into halteres, whereas dipterans have adapted their hindwings into halteres. This unique structure which detects rotations/perturbations during flight has never been described in nature elsewhere, though many flying insects have been shown to detect Coriolis forces from their non specialised wings. During these periods, the haltere is no longer moving in only two directions (up and down), but four (up, down, left, and right). The force exerted on the halteres in response to this left right movement is known as Coriolis force and can be produced when any moving object is rotated in the three directions of rotation, yaw, pitch or roll (see figure). When this occurs, tiny bell shaped structures at the base of the haltere experience strain as the haltere stalk bends in their direction. The nervous system can then transform the bending of these hairs into electrical signals, which the fly interprets as body rotation information. The fly uses this information to make corrections to its position and thereby restabilizes itself during flight. Halteres may also be useful for other behaviors. Certain species of flies have been observed to oscillate their halteres while walking in addition to oscillating them during flight. In these individuals, halteres could thus be detecting sensory information during walking behavior as well. When the halteres are removed, these insects perform more poorly at certain walking challenges. However, how haltere information is processed and used during walking remains, with few exceptions, unclear. This result was initially attributed to the haltere's ability to sense and maintain equilibrium. In 1917 v. Buddenbrock asserted that something else was responsible for the flies' loss of flight ability. He claimed that the halteres should instead be considered "stimulation organs". In response to this new discovery, Pringle reexamined his previous assumption and came to the conclusion that flies were capable of detecting all three directions of rotation simply by comparing inputs from the left and right sides of the body. Of course, this is not the actual mechanism by which flies detect rotation. Different fields of sensory organs located in different regions at the base of each haltere detect the different directions of rotation, which also explains why flies with one haltere are still able to fly without issue. Though strepsipterans are very difficult to locate and are additionally rather short lived, Pix et al. (1993) confirmed that the specialized forewings that male Strepsiptera possess perform the same function as dipteran halteres. Rotational movements of the body combined with the oscillating halteres produce Coriolis forces that can be detected by fields of mechanosensors (campaniform sensilla) located at the base of the halteres. Using functional morphology and behavior studies, Pix et al. showed that these sensors then transmit body position information to the head and abdomen to produce compensatory movements. Antennal movements in lepidopterans were originally hypothesized to aid in wind or gravity perception. A study performed using the hawk moth, Manduca sexta, confirmed that these tiny, antennal oscillations were actually contributing to body rotation sensation.). In insects, the thorax is separated into different segments. One of the things that the Hox gene Ultrabithorax (Ubx) is responsible for, is specifying the identity of the third thoracic segment of their body. Proper hindwing development in a number of insect species is dependent on Ubx, including butterflies, beetles, and flies. In fruit flies, (Ubx) is responsible for the formation of the halteres during metamorphosis. If this gene is experimentally deactivated, the haltere will develop into a fully formed wing. Other genes which are expressed in wings and repressed in halteres have also been identified, but whether or not they act as direct targets of Ubx regulation are still unknown.
Нейрофизиология
Когда гальтеры экспериментально приводят в движение, залпы потенциалов действия в гальтерном нерве возникают синхронно с частотой взмахов гальтер.
When halteres are experimentally induced to flap, volleys of action potentials within the haltere nerve occur in synchrony with the haltere beat frequency.
Мышцы
Мухи используют косвенные летучие мышцы для осуществления движений крыльев, а движения биения гальтер движутся той же группой мышц (см. раздел о динамике). Помимо косвенных летучих мышц, отвечающих за взмахи, существуют также рулевые мышцы, контролирующие вращение/угол крыльев. Поскольку гальтеры эволюционировали из задних крыльев, такой же набор рулевых мышц существует и для других направлений движения. Чан и др. (1998) выявили 10 мышц прямого управления в гальтере, аналогичных тем, что обнаружены в переднем крыле. В 1998 году Чан и Дикинсон предположили, что запланированные движения гальтер (без воздействия на них внешних сил) инициируют запланированные повороты. Чтобы это объяснить, представьте муху, которая хочет повернуть направо. К сожалению, как только она это делает, гальтеры ощущают вращение тела и рефлекторно корректируют поворот, не давая мухе изменить направление. Чан и Дикинсон (1998) предположили, что для предотвращения этого муха сначала двигает гальтерами, как будто ее толкают в противоположном направлении от желаемого. Муха не двигается, но гальтеры ощущают возмущение. Это позволяет рефлексу, корректирующему воображаемое возмущение, запуститься. После этого муха сможет выполнить поворот в нужном направлении. Однако мухи поворачиваются не так. Мурели и Фокс (2015) показали, что мухи все еще способны выполнять запланированные повороты, даже после полного удаления гальтер. Они активируются в ответ на напряжение, возникающее при движениях в основании гальтера в разных направлениях (из-за сил Кориолиса, действующих на концевые утолщения).
Flies use indirect flight muscles to accomplish wing movement, and the beating haltere movements are driven by the same group of muscles (see dynamics section). In addition to the indirect flight muscles which are responsible for the flapping motion, there are also steering muscle which control the rotation/angle of the wings. Because halteres evolved from hindwings, the same complement of steering muscles exists for the other directions of movement as well. Chan et al. (1998) identified 10 direct control muscles in the haltere similar to those found in the forewing. In 1998, Chan and Dickinson proposed that the planned haltere movements (without external forces acting on them) were what initiated planned turns. To explain this, imagine a fly that wishes to turn to the right. Unfortunately, as soon as it does, the halteres sense a body rotation and reflexively correct the turn, preventing the fly from changing direction. Chan and Dickinson (1998) suggested that what the fly does to prevent this from occurring is to first move its halteres as if it were being pushed in the opposite direction that it wants to go. The fly has not moved, but the halteres have sensed a perturbation. This would allow the haltere initiated reflex to occur, correcting the imagined perturbation. The fly would then be able to execute its turn in the desired direction. This is not how flies actually turn. Mureli and Fox (2015) showed that flies are still capable of performing planned turns even when their halteres have been removed entirely. are activated in response to strain created by movements at the haltere base in different directions (due to Coriolis forces acting on the end knobs).
Хордотонные органы
Хордотональные органы обнаруживают и передают искажения в своем положении/форме так же, как и кампаниформные сенсиллы. Они незначительно отличаются местом обнаружения этих искажений. В отличие от кампаниформных сенсилл, хордотональные органы расположены под кутикулой и обычно реагируют на растяжение, а не на деформацию или изгиб. Их сенсорные нервные окончания прикреплены между двумя внутренними точками, и когда эти точки растягиваются, именно разница в длине обнаруживается и преобразуется в электрический сигнал. В основании гальтера хордотональных органов значительно меньше, чем кампаниформных сенсилл (порядка сотен), поэтому предполагается, что они играют гораздо меньшую роль в обнаружении и передаче информации о вращении, возникающей при движениях гальтера. Из этого следует, что, хотя гальтеры необходимы для обнаружения быстрых вращений, зрительная система способна самостоятельно воспринимать и корректировать более медленные движения тела. Таким образом, зрительная и механосенсорная (гальтерная) системы работают совместно для стабилизации зрительного поля животного: сначала, быстро реагируя на резкие изменения (гальтеры), а затем, поддерживая эту реакцию до момента коррекции (зрение).
Chordotonal organs detect and transmit distortions in their position/shape in the same way that campaniform sensilla do. They differ slightly at their site of detection. Chordotonal organs, unlike campaniform sensilla, exist beneath the cuticle and typically respond to stretch as opposed to distortion or bending. Their sensory nerve endings attach between two internal points and when those points are stretched, the difference in length is what is detected and transformed into electrical signaling. There are far fewer chordotonal organs at the base of the haltere than campaniform sensilla (on the order of hundreds), so it is assumed that they are far less important for detecting and transmitting rotational information from haltere movements. From this result it can be concluded that although halteres are required for detecting fast rotations, the visual system is adept by itself at sensing and correcting for slower body movements. Thus, the visual and mechanosensory (halteres) systems work together to stabilize the visual field of the animal: first, by quickly responding to fast changes (halteres), and second, by maintaining that response until it is corrected (vision).
Визуально-моторная интеграция
Мухи полагаются как на визуальную информацию из их сложных глаз, так и на механические сигналы от их гальтеров. Шерман и Дикинсон (2002) обнаружили, что чувствительность гальтеров и глаз настроена на взаимодополняющие скорости вращения. Реакция на вращения тела, регистрируемые зрительной системой, максимальна при низких скоростях и уменьшается с увеличением угловой скорости. Напротив, вращения тела, регистрируемые гальтерами, вызывают наибольшую реакцию при более высоких угловых скоростях и снижаются при уменьшении скорости вращения. Интеграция этих двух независимо настроенных сенсоров позволяет мухам обнаруживать широкий диапазон угловых скоростей во всех трех плоскостях вращения. Два основных аспекта зрительного поля используются для изучения зрения мух: фигура и фон. Фигурой являются объекты, на которых фокусируется муха, а фон – все остальное. Когда у привязанных к проводу летающих мух удаляют гальтерные луковицы, они все еще способны отслеживать движущиеся фигуры, но испытывают трудности со стабилизацией движущегося фона. Если в поле зрения мухи поместить неподвижную фигуру, ее способность стабилизировать движущийся фон восстанавливается. Это указывает на то, что, хотя гальтеры не обязательны для обработки информации о движении, они вносят вклад в этот процесс в зависимости от контекста, даже когда поведение не связано с вращениями тела. Контекст определяет, будут ли мухи использовать гальтеры или зрение в качестве основного источника информации о положении тела/головы. Мухи клады Calyptratae, включающей распространенные виды, такие как домашние, мясные и синие мухи, также используют свои гальтеры во время взлета, в то время как мухи, не принадлежащие к Calyptratae, не используют их. Мухи Calyptratae способны взлетать примерно в пять раз быстрее, чем другие мухи. Мухи Calyptratae без гальтеров поднимаются в воздух значительно дольше, но время взлета у мух, не принадлежащих к Calyptratae, без гальтеров не изменяется. Стабильность во время взлета также ухудшается при удалении гальтеров, но только у мух Calyptratae.
Flies rely on both visual information from their compound eyes and mechanical input from their halteres. Sherman and Dickinson (2002) discovered that the responsiveness of the halteres and eyes are tuned to complementary speeds of rotation. Responses to body rotations detected via the visual system are greatest at slow speeds and decrease with increased angular velocity. In contrast, body rotations detected by the halteres elicit the greatest responses at higher angular velocities and degrade as the speed of rotation decreases. The integration of these two separately tuned sensors allows the flies to detect a wide range of angular velocities in all three directions of rotation. Two main aspects of the visual field have been used to study fly vision, figure and background. Figures are the objects that the fly is focused on and background represents everything else. When haltere bulbs are removed from tethered flying flies, they are still able to track moving figures, but they struggle to stabilize moving backgrounds. If a static figure is placed in the field of view of a fly, its ability to stabilize a moving background is restored. This indicates that although halteres are not required for motion vision processing, they do contribute to it in a context dependent manner, even when the behavior is separated from body rotations. Context determines whether the fly will use its halteres or vision as the primary source of body/head position information. Flies in the Calyptratae clade which include common flies like house flies, blow flies, and flesh flies also use their halteres during takeoff, whereas non Calyptratae flies do not. Calyptratae flies are able to take off around five times faster than other flies. Calyptratae flies lacking halteres take a lot longer to become airborne, but takeoff time is not affected in non Calyptratae flies without halteres. Stability during takeoff also suffers with haltere removal, but only in Calyptratae flies.