Эволюция березового мотылька: классический пример естественного отбора.

Введение

Значение березового мотылька в эволюционной биологии

Эволюция березового мотылька является эволюционным примером направленной изменчивости окраски популяции мотыльков как следствие загрязнения воздуха во время промышленной революции. В то время возросла частота мотыльков темной окраски, что является примером индустриального меланизма. Позднее, с уменьшением загрязнения, светлая форма вновь стала преобладающей. Индустриальный меланизм у березового мотылька стал одним из первых подтверждений естественного отбора, предложенного Чарльзом Дарвином, и остается классическим примером при обучении эволюции. В 1978 году Сеуолл Райт описал его как «наиболее ясный случай, когда наблюдаемый эволюционный процесс был фактически зафиксирован». Темная или меланическая форма березового мотылька (var. carbonaria) была редкой, хотя экземпляр был собран еще в 1811 году. После полевых сборов в 1848 году в Манчестере, промышленном городе Англии, было обнаружено резкое увеличение частоты этой разновидности. К концу XIX века она почти полностью вытеснила исходную светлую форму (var. typica), достигнув 98% к 1895 году. Эволюционное значение мотылька было лишь предметом предположений при жизни Дарвина. Лишь 14 лет спустя после смерти Дарвина, в 1896 году, Дж. В. Татт представил это как пример естественного отбора. Благодаря этому идея получила широкое распространение, и все больше людей стали верить в теорию Дарвина. Бернард Кеттлвелл первым исследовал эволюционный механизм, лежащий в основе адаптации березового мотылька, в период с 1953 по 1956 год. Он обнаружил, что светлая окраска является эффективным камуфляжем в чистой среде, например, в сельской местности Дорсет, в то время как темная окраска была выгодна в загрязненной среде, такой как промышленный Бирмингем. Это избирательное выживание было обусловлено птицами, которые легко ловили темных мотыльков на чистых деревьях и светлых мотыльков на деревьях, покрытых сажей. История, подтвержденная экспериментом Кеттлвелла, стала каноническим примером дарвиновской эволюции и доказательством естественного отбора, используемым в стандартных учебниках. Однако, неудачные попытки воспроизвести эксперимент и критика методов Кеттлвелла, высказанная Теодором Дэвидом Сарджентом в конце 1960-х годов, привели к общему скептицизму. После публикации книги Джудит Хупер «О мотыльках и людях» в 2002 году, история Кеттлвелла подверглась еще более резкой критике и обвинениям в фальсификации. Эта критика стала одним из основных аргументов креационистов. Майкл Махерус был главным защитником. Его семилетний эксперимент, начавшийся в 2001 году, был самым масштабным в своем роде в популяционной биологии, а результаты, опубликованные посмертно в 2012 году, детально подтвердили работу Кеттлвелла. Это восстановило эволюцию березового мотылька как «наиболее прямое доказательство» и «один из самых ясных и легко понятных примеров дарвиновской эволюции в действии».

The evolution of the peppered moth is an evolutionary instance of directional colour change in the moth population as a consequence of air pollution during the Industrial Revolution. The frequency of dark coloured moths increased at that time, an example of industrial melanism. Later, when pollution was reduced, the light coloured form again predominated. Industrial melanism in the peppered moth was an early test of Charles Darwin's natural selection in action, and it remains a classic example in the teaching of evolution. In 1978, Sewall Wright described it as "the clearest case in which a conspicuous evolutionary process has actually been observed." The dark coloured or melanic form of the peppered moth (var. carbonaria) was rare, though a specimen had been collected by 1811. After field collection in 1848 from Manchester, an industrial city in England, the frequency of the variety was found to have increased drastically. By the end of the 19th century it almost completely outnumbered the original light coloured type (var. typica), with a record of 98% in 1895. The evolutionary importance of the moth was only speculated upon during Darwin's lifetime. It was 14 years after Darwin's death, in 1896, that J. W. Tutt presented it as a case of natural selection. Because of this, the idea spread widely, and more people came to believe in Darwin's theory. Bernard Kettlewell was the first to investigate the evolutionary mechanism behind peppered moth adaptation, between 1953 and 1956. He found that a light coloured body was an effective camouflage in a clean environment, such as in rural Dorset, while the dark colour was beneficial in a polluted environment like industrial Birmingham. This selective survival was due to birds, which easily caught dark moths on clean trees and white moths on trees darkened with soot. The story, supported by Kettlewell's experiment, became the canonical example of Darwinian evolution and evidence for natural selection used in standard textbooks. However, failure to replicate the experiment and Theodore David Sargent's criticism of Kettlewell's methods in the late 1960s led to general skepticism. When Judith Hooper's Of Moths and Men was published in 2002, Kettlewell's story was more sternly attacked, and accused of fraud. The criticism became a major argument for creationists. Michael Majerus was the principal defender. His seven year experiment beginning in 2001, the most elaborate of its kind in population biology, the results of which were published posthumously in 2012, vindicated Kettlewell's work in great detail. This restored peppered moth evolution as "the most direct evidence", and "one of the clearest and most easily understood examples of Darwinian evolution in action".

Происхождение и эволюция

До промышленной революции черная форма березового мотылька была редкостью. Первый черный экземпляр (неизвестного происхождения) был собран до 1811 года и хранится в Оксфордском университете. Первый живой образец был пойман Р. С. Эдлстоном в Манчестере, Англия, в 1848 году, но он сообщил об этом лишь 16 лет спустя, в 1864 году, в журнале "Энтомолог". Эдлстон отмечает, что к 1864 году в его саду в Манчестере это был наиболее распространенный тип мотыльков. Светлые мотыльки могли маскироваться среди светлоокрашенных лишайников и коры деревьев, а менее распространенные черные мотыльки чаще становились добычей птиц. Таким образом, благодаря распространенности светлых лишайников и английских деревьев, светлые мотыльки были гораздо эффективнее в укрытии от хищников, а частота темного аллеля была очень низкой, около 0,01%. В первые десятилетия промышленной революции в Англии сельская местность между Лондоном и Манчестером покрылась сажей от новых угольных фабрик. Многие светлые лишайники погибли от выбросов диоксида серы, а деревья почернели. Это привело к увеличению хищничества птиц на светлых мотыльков, поскольку они больше не так хорошо маскировались в загрязненной среде обитания: их тела теперь резко контрастировали с цветом коры. Темные мотыльки, напротив, были очень хорошо замаскированы почерневшими деревьями. Популяция темных мотыльков быстро увеличилась. К середине XIX века число темных мотыльков заметно возросло, и к 1895 году процент темных мотыльков в Манчестере составил 98%, что является резким изменением (почти 100%) по сравнению с первоначальной частотой. Дарвин, по-видимому, не отреагировал на эту информацию, возможно, потому, что считал, что естественный отбор – процесс гораздо более медленный. Научное объяснение окраски мотыльков было опубликовано только в 1896 году, через 14 лет после смерти Дарвина, когда Дж. В. Татт явно связал меланизм березового мотылька с естественным отбором. С 1962 года по настоящее время частота фенотипов карбонария неуклонно снижается по мере улучшения качества воздуха вокруг промышленных городов. Ее снижение было измерено точнее, чем ее рост, благодаря более строгим научным исследованиям. Кеттлвелл провел национальную инвентаризацию в 1956 году, Брюс Грант – в начале 1996 года, а Л. М. Кук – в 2003 году. Аналогичные результаты были получены в Северной Америке. Меланистические формы не были обнаружены в Японии. Считается, что это связано с тем, что березовые мотыльки в Японии не обитают в промышленных регионах. В 1924 году Дж. Б. С. Холдейн, используя простую модель общего отбора, рассчитал селективное преимущество, необходимое для наблюдаемой естественной эволюции березового мотылька, исходя из предположения, что в 1848 году частота темных мотыльков составляла 2%, а к 1895 году – 95%. Темная, или меланистическая, форма должна была быть на 50% более жизнеспособной, чем типичная светлая форма. Даже с учетом возможных ошибок в модели, это достаточно исключало стохастический процесс генетического дрейфа, поскольку изменения происходили слишком быстро. Статистический анализ отбора Холдейна в отношении меланистического варианта березового мотылька стал хорошо известной частью его усилий по демонстрации того, что математические модели, объединяющие естественный отбор с менделевской генетикой, могут объяснить эволюцию – усилия, которые сыграли ключевую роль в становлении популяционной генетики и начале современного синтеза эволюционной теории с генетикой. Березовый мотылек Biston betularia также является моделью параллельной эволюции в отношении заболеваемости меланизмом в британской форме (f. carbonaria) и американской форме (f. swettaria), поскольку они неотличимы по внешнему виду. Генетический анализ показывает, что оба фенотипа наследуются как аутосомные доминанты. Результаты гибридизации указывают на то, что фенотипы обусловлены аллелями в одном локусе. Считалось, что ген карбонарии у B. betularia находится в области хромосомы 17. Позже было установлено, что ген не может находиться в этой области, поскольку ни один из генов в этой хромосоме не кодирует ни рисунок крыльев, ни меланизацию. Область, использованная для его обнаружения, была первым интроном ортолога гена cortex у дрозофилы. В результате исключения кандидатов в регионе на основе их редкости остался участок в 21 925 пар оснований. Участок, обозначенный carb TE, представляет собой транспонируемый элемент класса II, содержащий примерно 9 kb нерепетитивной последовательности, тандемно повторенной два с одной третью раза. Присутствуют 6 пар инвертированных повторов и дублированные 4 пары оснований в месте вставки, отсутствующие у мотыльков typica. Carb TE имеет более высокую экспрессию на стадии быстрого морфогенеза крыльцевого диска. Механизм, посредством которого ген увеличивает экспрессию, и является ли он единственным вовлеченным геном, пока неизвестен.

Before the Industrial Revolution, the black form of the peppered moth was rare. The first black specimen (of unknown origin) was collected before 1811, and kept in the University of Oxford. The first live specimen was caught by R. S. Edleston in Manchester, England in 1848, but he reported this only 16 years later in 1864, in The Entomologist. Edleston notes that by 1864 it was the more common type of moth in his garden in Manchester. The light bodied moths were able to blend in with the light coloured lichens and tree bark, and the less common black moths were more likely to be eaten by birds. As a result of the common light coloured lichens and English trees, therefore, the light coloured moths were much more effective at hiding from predators, and the frequency of the dark allele was very low, at about 0.01%. During the early decades of the Industrial Revolution in England, the countryside between London and Manchester became blanketed with soot from the new coal burning factories. Many of the light bodied lichens died from sulphur dioxide emissions, and the trees became darkened. This led to an increase in bird predation for light coloured moths, as they no longer blended in as well in their polluted ecosystem: indeed, their bodies now dramatically contrasted with the colour of the bark. Dark coloured moths, on the other hand, were camouflaged very well by the blackened trees. The population of dark coloured moth rapidly increased. By the mid 19th century, the number of dark coloured moths had risen noticeably, and by 1895, the percentage of dark coloured moths in Manchester was reported at 98%, a dramatic change (of almost 100%) from the original frequency. Darwin does not seem to have responded to this information, possibly because he thought natural selection would be a much slower process. A scientific explanation of moth coloration was only published in 1896, 14 years after Darwin's death, when J. W. Tutt explicitly linked peppered moth melanism to natural selection. From around 1962 to the present, the phenotype frequency of carbonaria has steadily fallen in line with cleaner air around industrial cities. Its decline has been measured more accurately than its rise, through more rigorous scientific studies. Notably, Kettlewell conducted a national survey in 1956, Bruce Grant conducted a similar one in early 1996, and L. M. Cook in 2003. Similar results were found in North America. Melanic forms have not been found in Japan. It is believed that this is because peppered moths in Japan do not inhabit industrialised regions. In 1924, J. B. S. Haldane calculated, using a simple general selection model, the selective advantage necessary for the recorded natural evolution of peppered moths, based on the assumption that in 1848 the frequency of dark coloured moths was 2%, and by 1895 it was 95%. The dark coloured, or melanic, form would have had to be 50% more fit than the typical, light coloured form. Even taking into consideration possible errors in the model, this reasonably excluded the stochastic process of genetic drift, because the changes were too fast. Haldane's statistical analysis of selection for the melanic variant in peppered moths became a well known part of his effort to demonstrate that mathematical models that combined natural selection with Mendelian genetics could explain evolution – an effort that played a key role in the foundation of the discipline of population genetics, and the beginnings of the modern synthesis of evolutionary theory with genetics. The peppered moth Biston betularia is also a model of parallel evolution in the incidence of melanism in the British form (f. carbonaria) and the American form (f. swettaria) as they are indistinguishable in appearance. Genetic analysis indicates that both phenotypes are inherited as autosomal dominants. Cross hybridizations indicate that the phenotypes are produced by alleles at a single locus. The gene for carbonaria in B. betularia was thought to be in a region of chromosome 17. It was later concluded that the gene could not be in that region, because none of the genes in the chromosome coded for either wing pattern or melanisation. The region that was used to find it was the first intron of the orthologue of the cortex gene in Drosophila. Through elimination of candidates within the region based on rarity, a 21,925 base pair insert remained. The insert, labelled carb TE, is a class II transposable element that has an approximately 9 kb non repetitive sequence tandemly repeated two and one third times. There are 6 base pairs of inverted repeats and duplicated 4 base pairs at the target site not present in typica moths. Carb TE has higher expression during the stage of rapid wing disc morphogenesis. The mechanism of how the gene increases expression, and whether it is the only gene involved, is still not known.

Альтернативные гипотезы

В 1920-х и 1930-х годах было предложено несколько альтернативных гипотез естественному отбору как движущей силе эволюции. Случайная мутация, миграция или генетический дрейф также рассматривались как важные факторы эволюции. П. А. Райли предложил дополнительный фактор отбора, согласно которому хелатирование тяжелых металлов меланином предположительно защищало бы березовых мотыльков от токсического воздействия тяжелых металлов, связанных с индустриализацией. Это селективное преимущество дополняло бы основной механизм отбора – различную степень поедания мотыльков птицами.

Фенотипическая индукция

В 1920 году Джон Уильям Хеслоп Харрисон отверг гипотезу о дифференциальном хищничестве птиц, предложенную Таттом, основываясь на том, что он не считал, что птицы питаются мотыльками. Вместо этого он предположил, что загрязняющие вещества могут вызывать изменения в соме и зародышевой плазме организма. В 1925 году К. Хасбрук предпринял раннюю попытку подтвердить эту гипотезу, подвергая куколки воздействию загрязняющих газов, а именно сероводорода (H2S), аммиака (NH3) и "пиредина". В своих исследованиях он использовал восемь видов, четыре из которых были видами бабочек, не проявляющих меланизм. В 1926 и 1928 годах Хеслоп Харрисон предположил, что увеличение числа меланических мотыльков в индустриальных регионах было обусловлено "мутационным давлением", а не отбором со стороны хищников, который он считал несущественным. В составе взвешенных частиц загрязняющих веществ присутствовали соли свинца и марганца, и он предположил, что они вызывают мутацию генов, отвечающих за производство меланина, но не влияют на другие гены. В качестве материала он использовал Selenia bilunaria и Tephrosia bistortata. Личинок кормили листьями, содержащими эти соли, после чего появились меланики. Похожий эксперимент, проведенный Маккенни Хьюзом в 1932 году, не позволил воспроизвести эти результаты; статистик и генетик Рональд Фишер показал, что контроль, использованный Хеслопом Харрисоном, был недостаточным, и что результаты Хьюза сделали требуемую Хеслопом Харрисоном 6%-ную частоту мутаций "маловероятной".

Эксперимент Кеттлвелла

Первые важные эксперименты с березовым мотыльком были проведены Бернардом Кеттлвеллом в Оксфордском университете под руководством Э. Б. Форда, который помог ему получить грант от фонда Nuffield Foundation для проведения этих экспериментов. В 1953 году Кеттлвелл начал предварительный эксперимент, в котором мотыльков выпустили в большой (18 м × 6 м) вольер, где ими питались большие синицы (Parus major). Его основной эксперимент, проведенный в водно-болотном заповеднике Кристофера Кэдбери в Бирмингеме (Англия), заключался в маркировке, выпуске и повторном отлове отмеченных мотыльков. Он обнаружил, что в этом загрязненном лесу чаще охотились на мотыльков типичной окраски. Таким образом, он показал, что меланистическая форма окраски была важна для выживания березовых мотыльков в такой среде обитания. Кеттлвелл повторил эксперимент в 1955 году в незагрязненных лесах в Дорсете и снова в загрязненном лесу в Бирмингеме.

Критика

Теодор Дэвид Сарджент провел эксперименты в период с 1965 по 1969 год, из которых он заключил, что воспроизвести результаты Кеттлвелла невозможно, и заявил, что птицы не проявляют предпочтения к мотылькам ни на черных, ни на белых стволах деревьев. Он предположил, что Кеттлвелл обучил птиц собирать мотыльков на стволах деревьев, чтобы получить желаемые результаты. Две главы в книге Майкла Майеруса «Меланизм: эволюция в действии» (1998) критиковали исследования, представленные в книге Кеттлвелла «Эволюция меланизма», обсуждали исследования, ставившие под сомнение оригинальные экспериментальные методы Кеттлвелла, и призывали к дальнейшим исследованиям. Книга Джудит Хупер «О мотыльках и людях» (2002) подвергла резкой критике эксперимент Кеттлвелла. Хупер утверждала, что полевые записи Кеттлвелла не были найдены, и предположила, что его эксперимент был сфальсифицирован, основываясь на критике Сарджента, который утверждал, что фотографии мотыльков были сделаны с мертвых особей, помещенных на бревно. Она назвала Э. Б. Форда «фанатиком дарвинизма» и заявила, что он использовал научно неопытного Кеттлвелла для получения желаемых экспериментальных результатов. Реакция на книгу привела к требованиям об исключении истории эволюции березового мотылька из учебников. Ученые изучили обвинения Хупер и сочли их необоснованными. Филлип Джонсон, один из основателей креационистского движения «разумный замысел», заявил, что мотыльки «не сидят на стволах деревьев», что для фотографий «мотыльков приходилось приклеивать к стволам», и что эксперименты были «мошенническими» и «аферой». Сторонник «разумного замысла» Джонатан Уэллс написал эссе на эту тему, сокращенная версия которого была опубликована в журнале «The Scientist» 24 мая 1999 года, где он утверждал, что «тот факт, что березовые мотыльки обычно не отдыхают на стволах деревьев, дискредитирует эксперименты Кеттлвелла». Уэллс далее писал в своей книге 2000 года «Иконы эволюции», что «учебники, однако, не объясняют, что биологи знали с 1980-х годов, что классическая история имеет серьезные недостатки. Самый серьезный из них заключается в том, что березовые мотыльки в дикой природе даже не отдыхают на стволах деревьев. Оказалось, что фотографии в учебниках были инсценированы». Однако березовые мотыльки иногда все же отдыхают на стволах деревьев, и Ник Матцке утверждает, что разница между «инсценированными» и «неинсценированными» фотографиями незначительна.

Theodore David Sargent performed experiments between 1965 and 1969, from which he concluded that it was not possible to reproduce Kettlewell's results, and said that birds showed no preference for moths on either black or white tree trunks. He suggested that Kettlewell had trained the birds to pick moths on tree trunks to obtain the desired results. Two chapters in Michael Majerus's 1998 book Melanism: Evolution in Action critiqued the research in Kettlewell's The Evolution of Melanism, discussed studies which raised questions about Kettlewell's original experimental methods, and called for further research. Judith Hooper's book Of Moths and Men (2002) severely criticised Kettlewell's experiment. Hooper argued that Kettlewell's field notes could not be found and suggested that his experiment was fraudulent, on the basis of Sargent's criticisms alleging that the photographs of the moths were taken of dead moths placed on a log. She said that E. B. Ford was a "Darwinian zealot", and claimed that he exploited the scientifically naive Kettlewell to obtain the desired experimental results. The book's reception led to demands that the peppered moth evolution story be deleted from textbooks. Scientists have examined the allegations made by Hooper, and found them to be without merit. Phillip E. Johnson, a co founder of the creationist intelligent design movement, said that the moths "do not sit on tree trunks", that "moths had to be glued to the trunks" for pictures, and that the experiments were "fraudulent" and a "scam." The intelligent design advocate Jonathan Wells wrote an essay on the subject, a shortened version of which appeared in the 24 May 1999 issue of The Scientist, claiming that "The fact that peppered moths do not normally rest on tree trunks invalidates Kettlewell's experiments". Wells further wrote in his 2000 book Icons of Evolution that "What the textbooks don't explain, however, is that biologists have known since the 1980s that the classical story has some serious flaws. The most serious is that peppered moths in the wild don't even rest on tree trunks. The textbook photographs, it turns out, have been staged." However, peppered moths do rest on tree trunks on occasion, and Nick Matzke states that there is little difference between the 'staged' photos and 'unstaged' ones.

Эксперимент Майеруса

С 2001 по 2007 год Маджерус проводил эксперименты в Кембридже, чтобы разрешить различные критические замечания к эксперименту Кеттлвелла. В ходе своего эксперимента он отметил естественные позы отдыха пестрых мотыльков. Из 135 изученных мотыльков более половины находились на ветвях деревьев, преимущественно в нижней части ветви; 37% – на стволах деревьев, в основном на северной стороне; и лишь 12,6% отдыхали на или под ветками. После переписки с Хупером он добавил эксперимент, чтобы выяснить, не могли ли летучие мыши, а не птицы, быть основными хищниками. Он наблюдал за рядом видов птиц, охотящихся на мотыльков, и обнаружил, что дифференциальное хищничество птиц было основным фактором, ответственным за снижение частоты встречаемости формы карбонария по сравнению с формой типика. Маджерус умер, не успев завершить описание своих экспериментов, поэтому работу продолжили Кук, Грант, Сакшери и Джеймс Маллет, и она была опубликована 8 февраля 2012 года под названием «Селективное хищничество птиц на пестрой моли: последний эксперимент Майкла Маджеруса». Эксперимент стал самым масштабным в истории изучения индустриального меланизма, в котором приняли участие 4864 особи в течение шести лет, и он подтвердил, что меланизм у мотыльков является подлинным примером естественного отбора, включающего камуфляж и хищничество. В заключение авторы отмечают: «Эти данные предоставляют наиболее прямые доказательства того, что камуфляж и хищничество птиц являются основным объяснением подъема и падения меланизма у мотыльков».