Зимняя спячка и механизмы энергосбережения в природе и технике.

Введение

Физиологическое состояние покоя и сниженной активности, позволяющее пережить зимний сезон, а также процесс управления энергопотреблением в вычислительной технике.

Гибернация – это состояние минимальной активности и угнетения метаболизма, наблюдаемое у некоторых видов животных. Гибернация представляет собой сезонную гетеротермию, характеризующуюся низкой температурой тела, замедленным дыханием и сердцебиением, а также сниженной скоростью метаболизма. Чаще всего она возникает в зимние месяцы. Хотя традиционно этот термин применялся к "глубоко" спящим животным, таким как грызуны, он был переопределен и теперь включает в себя животных, таких как медведи, и основывается на активном подавлении метаболизма, а не на абсолютном снижении температуры тела. Многие специалисты считают, что процессы ежедневной спячки и гибернации представляют собой континуум и используют схожие механизмы. Летним эквивалентом гибернации является эстивация. Гибернация позволяет экономить энергию в условиях недостатка пищи. Для достижения этой экономии энергии эндотермное животное снижает скорость своего метаболизма и, следовательно, температуру тела. Некоторые виды млекопитающих впадают в гибернацию во время беременности, рожая детенышей либо во время спячки матери, либо вскоре после ее окончания. Например, самки черных медведей впадают в гибернацию зимой, чтобы родить потомство. Беременные самки значительно увеличивают массу тела перед гибернацией, что также отражается на весе детенышей. Накопление жира позволяет им обеспечить достаточно теплую и питательную среду для новорожденных. Во время гибернации они теряют 15–27% своей массы тела, накопленной до гибернации, используя запасы жира для получения энергии. Эктотермные животные также переживают периоды подавления метаболизма и покоя, который у многих беспозвоночных называется диапаузой. Некоторые исследователи и широкая публика используют термин "брумация" для описания зимней спячки рептилий, однако более общий термин "гибернация" считается достаточным для обозначения любой зимней спячки. Многие насекомые, такие как оса Polistes exclamans и жук Bolitotherus, демонстрируют периоды покоя, которые часто называют гибернацией, несмотря на их эктотермную природу. Ботаники могут использовать термин "зимняя спячка семян" для обозначения формы покоя семян.

Hibernation is a state of minimal activity and metabolic depression undergone by some animal species. Hibernation is a seasonal heterothermy characterized by low body temperature, slow breathing and heart rate, and low metabolic rate. It most commonly occurs during winter months. Although traditionally reserved for "deep" hibernators such as rodents, the term has been redefined to include animals such as bears and is now applied based on active metabolic suppression rather than any absolute decline in body temperature. Many experts believe that the processes of daily torpor and hibernation form a continuum and utilise similar mechanisms. The equivalent during the summer months is aestivation. Hibernation functions to conserve energy when sufficient food is not available. To achieve this energy saving, an endothermic animal decreases its metabolic rate and thereby its body temperature. Some species of mammals hibernate while gestating young, which are born either while the mother hibernates or shortly afterwards. For example, female black bears go into hibernation during the winter months in order to give birth to their offspring. The pregnant mothers significantly increase their body mass prior to hibernation, and this increase is further reflected in the weight of the offspring. The fat accumulation enables them to provide a sufficiently warm and nurturing environment for their newborns. During hibernation, they subsequently lose 15–27% of their pre hibernation weight by using their stored fats for energy. Ectothermic animals also undergo periods of metabolic suppression and dormancy, which in many invertebrates is referred to as diapause. Some researchers and members of the public use the term brumate to describe winter dormancy of reptiles, but the more general term hibernation is believed adequate to refer to any winter dormancy. Many insects, such as the wasp Polistes exclamans and the beetle Bolitotherus, exhibit periods of dormancy which have often been referred to as hibernation, despite their ectothermy. Botanists may use the term "seed hibernation" to refer to a form of seed dormancy.

млекопитающие

Существует множество определений терминов, описывающих зимнюю спячку у млекопитающих, и различные клады млекопитающих впадают в спячку по-разному. В следующих подразделах обсуждаются понятия обязательной и факультативной спячки. Последние два раздела особо отмечают, что ни один из приматов до недавнего времени не считался способным к спячке, а зимняя спячка медведей в конце 20-го века подвергалась сомнению как не являющаяся "истинной спячкой", поскольку она отличается от спячки, наблюдаемой у грызунов.

Обязательная гибернация

Обязательные хибернаторы – это животные, которые спонтанно и ежегодно впадают в спячку независимо от температуры окружающей среды и доступности пищи. К обязательным хибернаторам относятся многие виды сусликов, других грызунов, мышиных лемуров, европейских ежей и других насекомоядных, однопроходных и сумчатых. Эти виды переживают состояние, традиционно называемое "гибернацией": физиологическое состояние, при котором температура тела снижается почти до температуры окружающей среды, а частота сердечных сокращений и дыхания резко замедляется. Типичный зимний сезон для обязательных хибернаторов характеризуется периодами торпора, прерываемыми периодическими, эвтермическими пробуждениями, во время которых температура тела и частота сердечных сокращений восстанавливаются до более обычных уровней. Причина и цель этих пробуждений до сих пор не установлены; вопрос о том, почему животные, впадающие в спячку, могут периодически возвращаться к нормальной температуре тела, десятилетиями ставит в тупик исследователей, и хотя однозначного объяснения пока нет, существует множество гипотез на этот счет. Одна из наиболее распространенных гипотез заключается в том, что хибернаторы накапливают "долг сна" во время спячки и поэтому время от времени должны согреваться, чтобы поспать. Это подтверждается данными, полученными на арктических сусликах. Другие теории предполагают, что кратковременные периоды повышения температуры тела во время спячки позволяют животному восстановить запасы энергии или активировать иммунный ответ. Арктические суслики в состоянии спячки могут демонстрировать температуру брюшной полости до -0,9 °C, поддерживая отрицательную температуру брюшной полости более трех недель, хотя температура головы и шеи остается на уровне 0 °C или выше.

Факультативная спячка

Факультативные спящие впадают в спячку только при воздействии холода, недостатке пищи или их сочетании, в отличие от облигатных спящих, которые впадают в спячку, ориентируясь на сезонные сигналы, а не в ответ на стрессовые факторы окружающей среды. Хорошим примером различий между этими двумя типами спячки служат суслики. Белохвостый суслик – облигатный спящий, а близкородственный чернохвостый суслик – факультативный спящий.

Приматы

Хотя зимняя спячка давно изучалась у грызунов (в частности, у сусликов), до открытия зимней спячки у толстохвостого карликового лемура Мадагаскара, который впадает в спячку в дуплах деревьев на протяжении семи месяцев в году, ни один примат или тропическое млекопитающее не демонстрировало способности к спячке. Зимние температуры на Мадагаскаре иногда поднимаются выше 30 °C (86 °F), поэтому зимняя спячка не является исключительно адаптацией к низким температурам окружающей среды. Спячка этого лемура сильно зависит от тепловых свойств его дупла: если дупло плохо изолировано, температура тела лемура значительно колеблется, пассивно следуя температуре окружающей среды; если дупло хорошо изолировано, температура тела остается относительно постоянной, и животное периодически просыпается. Доусманн обнаружил, что гипометаболизм у спящих животных не всегда связан с низкой температурой тела.

Медведи

Исторически было неясно, действительно ли медведи впадают в настоящую спячку, поскольку они испытывают лишь умеренное снижение температуры тела (на 3–5 °C) по сравнению с гораздо более значительным снижением (часто 32 °C или более), наблюдаемым у других животных, впадающих в спячку. Многие исследователи считали, что их глубокий сон нельзя сравнивать с истинной, глубокой спячкой, но эта теория была опровергнута исследованиями 2011 года на черных медведях в неволе и повторно подтверждена в 2016 году в исследовании на бурых медведях. Медведи, впадающие в спячку, способны перерабатывать белки и мочу, что позволяет им не мочиться месяцами и избегать атрофии мышц. Они поддерживают водный баланс за счет метаболического жира, который вырабатывается в достаточном количестве для удовлетворения потребностей медведя в воде. Они также не едят и не пьют во время спячки, а живут за счет накопленных запасов жира. Несмотря на длительную неактивность и отсутствие приема пищи, считается, что медведи, впадающие в спячку, сохраняют свою костную массу и не страдают от остеопороза. Они также повышают доступность определенных незаменимых аминокислот в мышцах, а также регулируют транскрипцию ряда генов, ограничивающих потерю мышечной массы. Исследование, проведенное Г. Эдгаром Фоком, Джилл М. Хант и Мэри А. Фолк, сравнило ЭКГ типичных животных, впадающих в спячку, с ЭКГ трех различных видов медведей в зависимости от сезона, активности и периода покоя, и обнаружило, что сокращенный интервал релаксации (QT) у мелких животных, впадающих в спячку, был одинаковым для всех трех видов медведей. Они также обнаружили, что интервал QT изменялся как у типичных животных, впадающих в спячку, так и у медведей при переходе от лета к зиме. Это исследование 1977 года стало одним из первых доказательств того, что медведи впадают в спячку. В исследовании 2016 года ветеринар дикой природы и доцент Университета прикладных наук внутренней Норвегии Алина Л. Эванс исследовала 14 бурых медведей в течение трех зим. Для определения факторов, определяющих начало и конец спячки у медведей, измерялись их перемещения, частота сердечных сокращений, изменчивость сердечного ритма, температура тела, физическая активность, температура окружающей среды и глубина снежного покрова. Это исследование создало первую хронологию экологических и физиологических событий от начала до конца спячки в естественных условиях. Исследование показало, что медведи заходят в берлогу, когда выпадает снег и температура окружающей среды опускается до 0 °C. Однако физическая активность, частота сердечных сокращений и температура тела начали медленно снижаться даже за несколько недель до этого. Оказавшись в берлоге, частота сердечных сокращений медведей резко снизилась, что косвенно указывает на то, что подавление метаболизма связано с их спячкой. За два месяца до окончания спячки температура тела медведей начинает повышаться, что не связано с изменчивостью сердечного ритма, а скорее обусловлено температурой окружающей среды. Изменчивость сердечного ритма увеличивается только примерно за три недели до пробуждения, и медведи покидают берлогу только тогда, когда температура наружного воздуха достигает критической температуры. Эти результаты показывают, что медведи приспосабливаются к температуре окружающей среды, и спячка медведей обусловлена сигналами окружающей среды, но пробуждение обусловлено физиологическими сигналами.

Historically it was unclear whether or not bears truly hibernate, since they experience only a modest decline in body temperature (3–5 °C) compared with the much larger decreases (often 32 °C or more) seen in other hibernators. Many researchers thought that their deep sleep was not comparable with true, deep hibernation, but this theory was refuted by research in 2011 on captive black bears and again in 2016 in a study on brown bears. Hibernating bears are able to recycle their proteins and urine, allowing them to stop urinating for months and to avoid muscle atrophy. They stay hydrated with the metabolic fat that is produced in sufficient quantities to satisfy the water needs of the bear. They also do not eat or drink while hibernating, but live off their stored fat. Despite long term inactivity and lack of food intake, hibernating bears are believed to maintain their bone mass and do not suffer from osteoporosis. They also increase the availability of certain essential amino acids in the muscle, as well as regulate the transcription of a suite of genes that limit muscle wasting. A study by G. Edgar Folk, Jill M. Hunt and Mary A. Folk compared EKG of typical hibernators to three different bear species with respect to season, activity and dormancy, and found that the reduced relaxation (QT) interval of small hibernators was the same for the three bear species. They also found the QT interval changed for both typical hibernators and the bears from summer to winter. This 1977 study was one of the first evidences used to show that bears are hibernators. In a 2016 study, wildlife veterinarian and associate professor at Inland Norway University of Applied Sciences, Alina L. Evans, researched 14 brown bears over three winters. Their movement, heart rate, heart rate variability, body temperature, physical activity, ambient temperature, and snow depth were measured to identify the drivers of the start and end of hibernation for bears. This study built the first chronology of both ecological and physiological events from before the start to the end of hibernation in the field. This research found that bears would enter their den when snow arrived and ambient temperature dropped to 0 °C. However, physical activity, heart rate, and body temperature started to drop slowly even several weeks before this. Once in their dens, the bears' heart rate variability dropped dramatically, indirectly suggesting metabolic suppression is related to their hibernation. Two months before the end of hibernation, the bears' body temperature starts to rise, unrelated to heart rate variability but rather driven by the ambient temperature. The heart rate variability only increases around three weeks before arousal and the bears only leave their den once outside temperatures are at their lower critical temperature. These findings suggest that bears are thermoconforming and bear hibernation is driven by environmental cues, but arousal is driven by physiological cues.

Птицы

Древние люди верили, что ласточки впадают в спячку, и орнитолог Гилберт Уайт задокументировал в своей книге "Естественная история Селборна" 1789 года отдельные случаи, подтверждающие, что это убеждение было распространено и в его время. Сейчас установлено, что подавляющее большинство видов птиц обычно не впадают в спячку, а используют состояние оцепенения. Известным исключением является обыкновенный кошмар (Phalaenoptilus nuttallii), для которого зимняя спячка была впервые задокументирована Эдмундом Йегером.

Дремление и замерзание в эктотермах

Поскольку они не могут активно снижать температуру тела или скорость метаболизма, эктотермические животные (включая рыб, рептилий и амфибий) не могут впадать в спячку. Они могут испытывать снижение скорости метаболизма, связанное с более холодной средой или низкой доступностью кислорода (гипоксия), и проявлять состояние покоя (известное как брумация). Ранее считалось, что гигантские акулы опускаются на дно Северного моря и впадают в состояние покоя, но исследование Дэвида Симса в 2003 году опровергло эту гипотезу, показав, что акулы преодолевают большие расстояния в течение сезонов, следуя за районами с наибольшей концентрацией планктона. Зафиксировано, что акулы-ковры способны выживать до трех часов без кислорода и при температуре до 26 °C (79 °F), что позволяет им выживать в прибрежной среде обитания, где уровень воды и кислорода меняется с приливами и отливами. К другим животным, способным выживать в течение длительного времени при очень низком содержании кислорода или без него, относятся золотые рыбки, красноухие черепахи, древесные лягушки и горные гуси. Способность выживать в гипоксических или аноксических условиях не тесно связана с эндотермической спячкой. Некоторые животные могут буквально пережить зиму, замерзая. Например, некоторые рыбы, амфибии и рептилии могут естественным образом замерзать, а затем "просыпаться" весной. Эти виды выработали механизмы устойчивости к замораживанию, такие как антифризные белки.

Белок, вызывающий гибернацию (HIT), и технология рекомбинантных белков

В исследовании скорости восстановления органов использовались белки, запускающие гибернацию (HIT), выделенные у млекопитающих. Одно исследование 1997 года показало, что белки дельта-2 опиоидов и белки, запускающие гибернацию (HIT), не способны увеличить скорость восстановления сердечной ткани во время ишемии. Несмотря на то, что эти белки не могли повысить скорость восстановления во время ишемии, было установлено, что их предшественники играют роль в поддержании функции органов у животных, используемых в ветеринарии. Недавние достижения в технологии рекомбинантных белков позволяют ученым производить белки, запускающие гибернацию (HIT), в лаборатории, без необходимости эвтаназии животных. Биоинженерия белков может способствовать защите уязвимых популяций медведей и других млекопитающих, производящих ценные белки. Секвенирование белков HIT, таких как α1-гликопротеин, подобный 88 кДа белку HRP, связанному с гибернацией, вносит вклад в этот исследовательский пул. Исследование 2014 года использовало рекомбинантные технологии для конструирования, экспрессии, очистки и изоляции белков животных (HP 20, HP 25 и HP 27) вне организма животных для изучения ключевых белков, связанных с гибернацией (HP).

У людей

Исследователи изучали, как вызвать гибернацию у людей. Способность к гибернации была бы полезна по ряду причин, например, для спасения жизни тяжелобольных или раненых людей, временно погружая их в состояние гибернации до начала лечения. Для космических путешествий также рассматривается возможность использования гибернации человека, например, в миссиях на Марс. Антропологи также изучают, была ли гибернация возможна у ранних видов гоминид.

У эндотермических животных

По мере того, как предки птиц и млекопитающих колонизировали сушу, покидая относительно стабильную морскую среду, более выраженные сезонные колебания начали играть всё большую роль в жизни животных. Некоторые морские животные переживают периоды спячки, но этот эффект сильнее и более распространен в наземных условиях. Поскольку спячка – это сезонный ответ, выход предков птиц и млекопитающих на сушу подверг их воздействию сезонного давления, которое со временем привело к развитию спячки. Это справедливо для всех групп животных, для которых характерна зимняя спячка: чем более выражены сезоны, тем, как правило, продолжительнее период спячки. Считается, что спячка у эндотермических животных развивалась неоднократно, по крайней мере, один раз у млекопитающих – хотя обсуждается, развивалась ли она более одного раза у млекопитающих – и по крайней мере один раз у птиц. В обоих случаях спячка, вероятно, развивалась параллельно с эндотермией, причем самым ранним известным случаем спячки является состояние, наблюдаемое у Thrinaxodon, предка млекопитающих, жившего около 252 миллионов лет назад. Эволюция эндотермии позволила животным проявлять более высокую активность и лучше вынашивать эмбрионы, среди прочих преимуществ для животных в пермском и триасовом периодах. Чтобы экономить энергию, предки птиц и млекопитающих, вероятно, испытывали раннюю форму оцепенения или спячки, когда они не использовали свои терморегулирующие способности в процессе перехода от эктотермии к эндотермии. Это противоречит ранее преобладающей гипотезе о том, что спячка развилась после эндотермии в ответ на появление более холодных сред обитания. После того, как спячка и оцепенение отделились от общего предка, способного к прото-спячке у птиц и млекопитающих, способность к спячке или оцепенению была утрачена у большинства крупных млекопитающих и птиц. Спячка менее выгодна для крупных животных, поскольку с увеличением размеров животных уменьшается отношение площади поверхности к объему, и для поддержания высокой внутренней температуры тела требуется меньше энергии, что делает спячку ненужной. Существуют данные, свидетельствующие о том, что спячка развивалась независимо у сумчатых и плацентарных млекопитающих, хотя этот вопрос остается открытым. Эти данные основаны на особенностях развития: как только молодые сумчатые из видов, способных к спячке, приобретают способность самостоятельно регулировать температуру тела, они также приобретают способность к спячке. В отличие от этого, плацентарные млекопитающие сначала развивают гомеотермию, а способность к спячке появляется у них позже. Эта разница в развитии является косвенным доказательством того, что они эволюционировали разными механизмами и, следовательно, в разное время.

As the ancestors of birds and mammals colonized land, leaving the relatively stable marine environments, more intense terrestrial seasons began playing a larger role in animals' lives. Some marine animals do go through periods of dormancy, but the effect is stronger and more widespread in terrestrial environments. As hibernation is a seasonal response, the movement of the ancestor of birds and mammals onto land introduced them to seasonal pressures that would eventually become hibernation. This is true for all clades of animals that undergo winter dormancy; the more prominent the seasons are, the longer the dormant period tends to be on average. Hibernation of endothermic animals has likely evolved multiple times, at least once in mammals—though it is debated whether or not it evolved more than once in mammals—and at least once in birds. In both cases, hibernation likely evolved simultaneously with endothermy, with the earliest suggested instance of hibernation being in Thrinaxodon, an ancestor of mammals that lived roughly 252 million years ago. The evolution of endothermy allowed animals to have greater levels of activity and better incubation of embryos, among other benefits for animals in the Permian and Triassic periods. In order to conserve energy, the ancestors of birds and mammals would likely have experienced an early form of torpor or hibernation when they were not using their thermoregulatory abilities during the transition from ectothermy to endothermy. This is opposed to the previously dominant hypothesis that hibernation evolved after endothermy in response to the emergence of colder habitats. After torpor and hibernation diverged from a common proto hibernating ancestor of birds and mammals, the ability to hibernate or go through torpor would have been lost in most larger mammals and birds. Hibernation would be less favored in larger animals because as animals increase in size, the surface area to volume ratio decreases, and it takes less energy to keep a high internal body temperature, and thus hibernation becomes unnecessary. There is evidence that hibernation evolved separately in marsupials and placental mammals, though it is not settled. That evidence stems from development, where as soon as young marsupials from hibernating species are able to regulate their own heat, they have the capability to hibernate. In contrast, placental mammals that hibernate first develop homeothermy, only developing the ability to hibernate at a later point. This difference in development is evidence, though inconclusive, that they evolved by slightly different mechanisms and thus at different times.

Брумация у рептилий

Поскольку рептилии являются эктотермическими, отсутствие системы, способной справляться с холодными температурами, было бы смертельным во многих средах обитания. Зимняя спячка рептилий, или брюмация, вероятно, эволюционировала, чтобы помочь рептилиям выживать в более холодных условиях. Рептилии, впадающие в зимнюю спячку, как правило, имеют более высокую выживаемость и более медленное старение. Рептилии эволюционировали, чтобы использовать свою эктотермию для намеренного снижения внутренней температуры тела. В отличие от млекопитающих или птиц, которые готовятся к зимней спячке, но не вызывают её напрямую своим поведением, рептилии сами провоцируют зимнюю спячку посредством своего поведения. Рептилии ищут более холодные температуры, ориентируясь на внутренние периодические часы, которые, вероятно, запускаются понижением температуры окружающей среды, как показано на примере техасской рогатой ящерицы (Phrynosoma cornutum). Один из механизмов, позволяющих рептилиям выживать в состоянии зимней спячки, – гиперкапнический ацидоз (накопление углекислого газа в крови) – также присутствует у млекопитающих в состоянии зимней спячки. Это, вероятно, пример конвергентной эволюции. Гиперкапнический ацидоз эволюционировал как механизм замедления метаболизма, а также для затруднения транспорта кислорода, чтобы кислород не расходовался и мог достигать тканей в периоды покоя с низким содержанием кислорода. В связи с этим, в генетическом механизме диапаузы наблюдается очень небольшая филогенетическая консервация. Особенно изменчивы сроки и продолжительность сезонной диапаузы, которые в настоящее время эволюционируют в ответ на изменение климата. Как и в случае с обычной зимней спячкой, она развилась после усиления влияния сезонности, когда членистоногие колонизировали наземные среды обитания в качестве механизма для снижения энергетических затрат, особенно в более суровых условиях, а также как способ синхронизировать периоды активности или размножения у членистоногих. Считается, что она первоначально развивалась в три этапа. Первый – развитие нейроэндокринного контроля над функциями организма, второй – сопряжение этого контроля с изменениями окружающей среды – в данном случае снижение скорости метаболизма в ответ на понижение температуры, и третий – сопряжение этих механизмов контроля с надежными сезонными индикаторами внутри членистоногих, такими как биологические часы. Вместо этого они не активно подавляют свою базовую скорость метаболизма, а просто снижают уровень активности. Рыбы, впадающие в зимнюю спячку в насыщенной кислородом воде, выживают благодаря бездействию в сочетании с более низкой температурой, что снижает потребление энергии, но не влияет на базовую скорость метаболизма, потребляемую их телом. Однако у антарктического желтобрюхого трескодонного (Notothenia coriiceps) и у рыб, впадающих в зимнюю спячку в гипоксических условиях, метаболизм подавляется, как и у других животных, впадающих в зимнюю спячку. Механизм эволюции подавления метаболизма у рыб неизвестен. Большинство рыб, впадающих в зимнюю спячку, экономят достаточно энергии, оставаясь неподвижными, поэтому нет сильного селективного давления для развития механизма подавления метаболизма, подобного тому, который необходим в гипоксических условиях.

As reptiles are ectothermic, having no system to deal with cold temperatures would be deadly in many environments. Reptilian winter dormancy, or brumation, likely evolved to help reptiles survive colder conditions. Reptiles that are dormant in the winter tend to have higher survival rates and slower aging. Reptiles evolved to exploit their ectothermy to deliberately cool their internal body temperatures. As opposed to mammals or birds, which will prepare for their hibernation but not directly cause it through their behavior, reptiles will trigger their own hibernation through their behavior. Reptiles seek out colder temperatures based on a periodic internal clock, which is likely triggered by cooler outside temperatures, as shown in the Texas horned lizard (Phrynosoma cornutum). One mechanism that reptiles use to survive hibernation, hypercapnic acidosis (the buildup of carbon dioxide in the blood), is also present in mammal hibernation. This is likely an example of convergent evolution. Hypercapnic acidosis evolved as a mechanism to slow metabolism and also interfere with oxygen transport so that oxygen is not used up and can still reach tissues in low oxygen periods of dormancy. As such, there is very little phylogenetic conservation in the genetic mechanism for diapause. Particularly the timing and extent of the seasonal diapause seem particularly variable, currently evolving as a response to climate change. As typical with hibernation, it evolved after the increased influence of seasonality as arthropods colonized terrestrial environments as a mechanism to keep energy costs low, particularly in harsher than normal environments, as well as being a good way to time the active or reproductive periods in arthropods. It is thought to have originally evolved in three stages. The first is development of neuroendocrine control over bodily functions, the second is pairing of that to environmental changes—in this case metabolic rates decreasing in response to colder temperatures—and the third is the pairing of these controls with reliable seasonal indicators within the arthropod, like biological timers. Instead, they do not actively depress their base metabolic rate, but instead they simply reduce their activity level. Fish that undergo winter dormancy in oxygenated water survive via inactivity paired with the colder temperature, which decreases energy consumption, but not the base metabolic rate that their bodies consume. But for the Antarctic yellowbelly rockcod (Notothenia coriiceps) and for fish that undergo winter dormancy in hypoxic conditions, they do suppress their metabolism like other animals that are dormant in the winter. The mechanism for evolution of metabolic suppression in fish is unknown. Most fish that are dormant in the winters save enough energy by being still and so there is not a strong selective pressure to develop a metabolic suppression mechanism like that which is necessary in hypoxic conditions.