Фитоплазмы: внутриклеточные паразиты растений и их векторы передачи

Введение

Род бактерий

Фитоплазмы – облигатные внутриклеточные паразиты флоэмы растений и насекомых-переносчиков, участвующих в их передаче от растения к растению. Фитоплазмы были обнаружены в 1967 году японскими учеными, которые назвали их организмами, подобными микоплазмам. С момента открытия фитоплазмы не поддаются культивированию in vitro в каких-либо средах, свободных от клеток, и поэтому их регулярное культивирование в искусственной среде остается сложной задачей. Фитоплазмы характеризуются отсутствием клеточной стенки, плеоморфной или нитевидной формой, диаметром, обычно менее 1 мкм, и очень маленьким геномом. Фитоплазмы являются патогенами для сельскохозяйственных растений, включая кокосовую пальму, сахарный тростник, сандаловое дерево и коноплю, а также для садовых культур, таких как вишня, персики и нектарины. Они вызывают широкий спектр симптомов, от легкого пожелтения листьев, мелких плодов и снижения содержания сахара до гибели растения. Фитоплазмы наиболее распространены в тропических и субтропических регионах. Они передаются от растения к растению переносчиками (обычно сосущими насекомыми, такими как цикадки), в которых они выживают и размножаются.

История

Ссылки на заболевания, которые сейчас известно, вызываются фитоплазмами, встречаются в источниках, датируемых 1603 годом (болезнь карликовости шелковицы в Японии). Изначально считалось, что эти заболевания вызываются вирусами, которые, как и фитоплазмы, требуют переносчиков-насекомых и не поддаются культивированию. Вирусные и фитоплазменные инфекции имеют схожие симптомы. В 1967 году фитоплазмы были обнаружены в ультратонких срезах флоэмы растений и были названы организмами, подобными микоплазмам, из-за их физиологического сходства. Изученные на сегодняшний день мембраны клеток фитоплазмы обычно содержат единственный иммунодоминантный белок неизвестной функции, составляющий основную часть белка в мембране. Типичная фитоплазма имеет плеоморфную или нитевидную форму и диаметр менее 1 мкм. Как и другие прокариоты, ДНК фитоплазмы распределена по цитоплазме, а не сконцентрирована в ядре.

Симптомы

Фитоплазмы могут заражать и вызывать различные симптомы у более чем 700 видов растений. Одним из характерных симптомов является аномальное развитие цветочных органов, включая филлодию (образование листоподобных структур вместо цветов), виресценцию (появление зеленых цветов, вызванное потерей пигмента клетками лепестков) и фасциацию (аномальное изменение структуры апикальной меристемы). Растения, пораженные фитоплазмой и несущие цветки, могут становиться стерильными. Экспрессия генов, участвующих в поддержании апикальной меристемы или в развитии цветочных органов, изменяется в морфологически измененных цветочных органах растений, инфицированных фитоплазмой. Фитоплазменная инфекция часто вызывает пожелтение листьев, вероятно, из-за присутствия клеток фитоплазмы в флоэме, что может нарушать функцию флоэмы и транспорт углеводов, ингибировать биосинтез хлорофилла и вызывать его распад.

Эффекторные (вирулентные) белки

Многие патогены растений производят факторы вирулентности, или эффекторы, которые модулируют или нарушают нормальные процессы хозяина в пользу патогенов. Первый фитоплазменный фактор вирулентности, секретируемый белок, названный “tengu su inducer” (TENGU; ), был идентифицирован в 2009 году из фитоплазмы, вызывающей пожелтение лука. TENGU индуцирует характерные симптомы, включая ведьмину метлу и карликовость. Трансгенная экспрессия TENGU в растениях Arabidopsis вызвала стерильность у мужских и женских цветков. TENGU содержит сигнальный пептид на N-конце. После расщепления зрелый белок состоит всего из 38 аминокислот. TENGU подвергается протеолитическому процессингу в живом организме растительной серин-протеазой in vivo, что позволяет предположить, что только N-концевой пептид индуцирует наблюдаемые симптомы. Гомологи TENGU были выявлены в фитоплазмах группы AY. Все такие гомологи подвергаются процессингу и могут вызывать симптомы, что указывает на консервацию механизма, вызывающего симптомы, среди гомологов TENGU. Также в 2009 году было показано, что эффектор SAP11 нацелен на ядра растительных клеток и высвобождается из клеток флоэмы в растениях, инфицированных AY WB. Кроме того, было продемонстрировано, что SAP11 взаимодействует и дестабилизирует факторы транскрипции домена белка TCP II класса, что приводит к пролиферации побегов и изменениям формы листьев. TCP также контролируют экспрессию генов липоксигеназы, необходимых для биосинтеза жасмонатов. Уровни жасмонатов снижены у растений Arabidopsis, инфицированных фитоплазмой, и у растений, трансгенно экспрессирующих эффектор AY WB SAP11. Снижение производства жасмонатов выгодно для фитоплазмы, поскольку жасмонаты участвуют в защите растений от травоядных насекомых, таких как листовертки. Листовертки откладывают больше яиц на растениях, инфицированных AY WB, по крайней мере частично из-за продукции SAP11. Например, листовертка Macrosteles quadrilineatus откладывала на 30% больше яиц на растениях, экспрессирующих SAP11 трансгенно, чем на контрольных растениях, и на 60% больше яиц на растениях, инфицированных AY WB. Фитоплазмы не могут выжить во внешней среде и зависят от насекомых, таких как листовертки, для передачи в новые (здоровые) растения. Таким образом, подавляя производство жасмонатов, SAP11 стимулирует листоверток откладывать больше яиц на растениях, инфицированных фитоплазмой, тем самым обеспечивая, чтобы вновь вылупившиеся нимфы листоверток питались инфицированными растениями и становились переносчиками фитоплазмы. Эффекторы SAP11 были идентифицированы в ряде дивергентных фитоплазм, и эти эффекторы также взаимодействуют с TCP и модулируют защиту растений. SAP11 является первым фитоплазменным вирулентным белком, для которого были идентифицированы мишени и функции эффектора в растениях. Было обнаружено, что TCP являются мишенью для ряда других патогенных эффекторов. Фитоплазменный эффектор SAP54 AY WB, при экспрессии в растениях, вызывает вирусенцию и филлодию, а гомологи этого эффектора были обнаружены как минимум в трех других фитоплазмах. Два гомолога SAP54, PHYL1 фитоплазмы желтухи лука и PHYL1PnWB фитоплазмы ведьминой метлы арахиса, также индуцируют филлодию, проявляющуюся в виде цветочных аномалий. Эти результаты позволяют предположить, что PHYL1, SAP54 и их гомологи образуют семейство генов, индуцирующих филлодию, члены которого называются филлогенами. Интересно, что мутанты RAD23 не проявляют филлодию при заражении фитоплазмой, что указывает на то, что белки RAD23 являются факторами восприимчивости, то есть фитоплазма и SAP54 требуют этих растительных белков для индуцирования симптомов филлодии. Аккумуляция мРНК, кодирующих МТФ класса B, транскрипция которых положительно регулируется МТФ класса A и E, резко снижается у Arabidopsis, конститутивно экспрессирующих PHYL1.

Many plant pathogens produce virulence factors, or effectors, that modulate or interfere with normal host processes to the benefit of the pathogens. The first phytoplasmal virulence factor, a secreted protein termed “tengu su inducer” (TENGU; ), was identified in 2009 from a phytoplasma causing yellowing of onions. TENGU induces characteristic symptoms, including witches' broom and dwarfism. Transgenic expression of TENGU in Arabidopsis plants induced sterility in male and female flowers. TENGU contains a signal peptide at its N terminus. After cleavage, the mature protein is only 38 amino acids long. TENGU undergoes proteolytic processing by a plant serine protease in vivo, suggesting that the N terminal peptide alone induces the observed symptoms. TENGU homologs have been identified in AY group phytoplasmas. All such homologs undergo processing and can induce symptoms, suggesting that the symptom inducing mechanism is conserved among TENGU homologs. Also in 2009, effector SAP11 was shown to target plant cell nuclei and unload from phloem cells in AY WB infected plants. In addition, it was demonstrated that SAP11 interacts with and destabilizes plant class II TCP protein domain transcription factors that lead to shoot proliferation and leaf shape changes. TCPs also control the expression of lipoxygenase genes required for jasmonate biosynthesis. Jasmonate levels are decreased in phytoplasma infected Arabidopsis plants and plants that transgenically express the AY WB SAP11 effector. The downregulation of jasmonate production is beneficial to phytoplasmas because jasmonate is involved in plant defenses against herbivorous insects such as leafhoppers. Leafhoppers lay increased numbers of eggs on AY WB infected plants, at least in part because of SAP11 production. For example, the leafhopper Macrosteles quadrilineatus laid 30% more eggs on plants expressing SAP11 transgenically than control plants and 60% more eggs on plants infected with AY WB. Phytoplasmas cannot survive in the external environment and are dependent upon insects such as leafhoppers for transmission to new (healthy) plants. Thus, by compromising jasmonate production, SAP11 encourages leafhoppers to lay more eggs on phytoplasma infected plants, thereby ensuring that newly hatched leafhopper nymphs feed upon infected plants to become phytoplasma vectors. SAP11 effectors are identified in a number of divergent phytoplasmas and these effectors also interact with TCPs and modulate plant defenses. SAP11 is the first phytoplasma virulence protein for which plant targets and effector functions were identified. TCPs were found to be targeted by a number of other pathogen effectors. The AY WB phytoplasma effector SAP54 was shown to induce virescence and phyllody when expressed in plants, and homologs of this effector were found in at least three other phytoplasmas. Two SAP54 homologs, PHYL1 of the onion yellows phytoplasma and PHYL1PnWB of the peanut witches' broom phytoplasma, also induce phyllody like floral abnormalities. These results suggest that PHYL1, SAP54, and their homologs form a phyllody inducing gene family, the members of which are termed phyllogens. Interestingly, RAD23 mutants do not show phyllody when infected with phytoplasma indicating that RAD23 proteins are susceptibility factors; i. e. phytoplasmas and SAP54 require these plant proteins to induce phyllody symptoms. The accumulation of mRNAs encoding class B MTFs, the transcription of which is positively regulated by class A and class E MTFs, is drastically decreased in Arabidopsis constitutively expressing PHYL1.

Движение внутри растений

Фитоплазмы перемещаются внутри флоэмы от источника к потребителю и могут проникать через элементы ситовидных трубок. Однако, поскольку фитоплазмы распространяются медленнее, чем растворенные вещества, и по другим причинам, считается, что пассивная транслокация внутри растений не играет существенной роли.

Более современные методы позволяют оценивать уровни заражения. Как количественная ПЦР, так и биовизуализация эффективно позволяют количественно определять титры фитоплазмы в растениях. Кроме того, петлевая изотермическая амплификация (LAMP) теперь доступна в виде коммерческого набора, позволяющего обнаружить все известные виды фитоплазмы примерно за 1 час, включая этап выделения ДНК. Хотя недавно было сообщено о выращивании фитоплазмы в специфической искусственной среде, повторение эксперимента пока не было опубликовано.

Контроль

Фитоплазмы обычно контролируются селекцией и выращиванием устойчивых к болезням сортов сельскохозяйственных культур, а также контролем насекомых-переносчиков. Также были разработаны растительные антитела, нацеленные на фитоплазмы. Тетрациклины оказывают бактериостатическое действие на фитоплазмы. Однако симптомы болезни возвращаются при прекращении непрерывного применения антибиотиков. Таким образом, тетрациклин не подходит для использования в качестве средства борьбы с болезнями в сельском хозяйстве, но применяется для защиты декоративных кокосовых пальм.

Генетика

Были секвенированы геномы четырех фитоплазм: "желтуха лука", "ведьмины метлы астера" ("Candidatus Phytoplasma asteris"), "Ca. Phytoplasma australiense" и "Ca. Phytoplasma mali". Фитоплазмы обладают очень маленькими геномами с крайне низким содержанием GC (иногда всего 23%, что считается нижним порогом для жизнеспособного генома). Фактически, фитоплазма белых листьев бермудской травы ("Ca. P. cynodontis") имеет размер генома всего 530 кб, один из самых маленьких известных геномов среди всех живых организмов. Геномы более крупных фитоплазм достигают примерно 1350 кб. Небольшой размер генома фитоплазмы объясняется редуктивной эволюцией от предков рода Bacillus/Clostridium. Фитоплазмы утратили ≥75% своих изначальных генов и, следовательно, больше не способны выживать вне насекомых или флоэмы растений. Некоторые фитоплазмы содержат внехромосомную ДНК, такую как плазмиды. Несмотря на малый размер геномов, многие предсказанные гены фитоплазмы представлены в нескольких копиях. Фитоплазмы лишены многих генов, кодирующих стандартные метаболические функции, и не имеют функционирующего пути гомологической рекомбинации, но обладают системой sec-транспорта. Геномы фитоплазмы содержат большое количество транспозонов и вставочных последовательностей, а также уникальное семейство повторяющихся внегенных палиндромов, названных PhREPS, функция которых неизвестна. Предполагается, что шпильковые структуры в PhREPS могут играть роль в терминации транскрипции или стабильности генома.

Таксономия

Фитоплазмы относятся к монотипическому порядку Acholeplasmatales. В 2004 году было принято родовое название Phytoplasma, которое в настоящее время имеет статус Candidatus (Ca.) – используется для бактерий, которые нельзя культивировать в лабораторных условиях. Поскольку фитоплазмы не поддаются культивированию, стандартные методы классификации прокариот неприменимы. Точное число таксономических групп остаётся невыясненным: последние исследования, основанные на компьютерном моделировании результатов рестрикционного анализа гена 16S рРНК, указывают на возможность существования до 28 групп, тогда как другие исследователи предлагают меньшее число групп с большим количеством подгрупп. Каждая группа включает как минимум один вид Ca. Phytoplasma, характеризующийся уникальными биологическими, фитопатологическими и генетическими особенностями.

Виды

По состоянию на ноябрь 2021 года следующие названия и типы штаммов взяты из LPSN, Списка прокариотических названий с установленной номенклатурой. Связанные заболевания и классификации подгрупп группы 16Sr взяты из различных источников. Вид "Candidatus Phytoplasma" Название вида Связанное заболевание Тип штамма 16Sr группа подгруппа "Ca. P. aculeata" Soto et al. 2021 16SrIV "Ca. P. allocasuarinae" Marcone et al. 2004 Желтуха аллоказуарин AlloY 16SrXXXIII A "Ca. P. americanum" Lee et al. 2006 Американский фиолетовый верх картофеля APPTW12 NE; PPT12 NE 16SrXVIII A "Ca. P. asteris" Lee et al. 2004 Желтуха астер MIAY; OAY 16SrI B "Ca. P. australamericanum" corr. Davis et al. 2012 (Ca. P. sudamericanum Davis et al. 2012) Метла ведьм плодов страсти PassWB Br3; PassWB Br3R 16SrVI I "Ca. P. australasiaticum" corr. White et al. 1998 (Ca. P. australasia White et al. 1998) Мозаика папайи PpYC 16SrII D "Ca. P. australiense" Davis et al. 1997 Желтуха австралийской виноградной лозы none 16SrXII B "Ca. P. balanitis" corr. Win et al. 2013 (Ca. P. balanitae Win et al. 2013) Метла ведьм балитеса none 16SrV F "Ca. P. bonamiae" Rodrigues Jardim et al. 2023 none "Ca. P. brasiliense" Montano et al. 2001 Метла ведьм гибискуса HibWB26 16SrXV A "Ca. P. caricae" Arocha et al. 2005 Верхушечная болезнь папайи PAY 16SrXVII A "Ca. P. castaneae" Jung et al. 2002 Метла ведьм каштана CnWB 16SrXIX A "Ca. P. cirsii" Šafárová et al. 2016 Желтуха и карликовость цирсия CirYS 16SrXI E "Ca. P. citri" corr. Zreik et al. 1995 (Ca. P. aurantifolia Zreik et al. 1995) Метла ведьм лайма WBDL 16SrII B "Ca. P. cocoinigeriae" corr. Firrao et al. 2004 "Ca. P. cocoitanzaniae" corr. Firrao et al. 2004 16SrIV "Ca. P. convolvuli" Martini et al. 2012 Желтуха вьюнка BY S57/11 16SrXII H "Ca. P. costaricanum" Lee et al. 2011 Задержка развития сои SoyST1c1 16SrXXXI A "Ca. P. cynodontis" Marcone et al. 2004 Белый лист бермудской травы BGWL C1 16SrXIV A "Ca. P. dypsidis" Jones et al. 2021 RID7692 16SrIV ? "Ca. P. fabacearum" Rodrigues Jardim et al. 2023 none "Ca. P. fragariae" Valiunas et al. 2006 Желтуха клубники StrawY; StrawYR 16SrXII E "Ca. P. fraxini" Griffiths et al. 1999 Желтуха ясеня AshY1; Ashy lT 16SrVII A "Ca. P. graminis" Arocha et al. 2005 Желтый лист сахарного тростника SCYLP 16SrXVI A "Ca. P. hispanicum" Davis et al. 2016 Виресценция мексиканского барвинка MPV; MPVR 16SrXIII A "Ca. P. hispanola" Soto et al. 2021 16SrIV "Ca. P. japonicum" Sawayanagi et al. 1999 Японская филлодия гортензии none 16SrXII D "Ca. P. luffae" Davis et al. 2017 Метла ведьм луфы LfWB; LfWBR 16SrVIII A "Ca. P. lycopersici" Arocha et al. 2007 Помидор 'brote grande' THP 16SrI Y "Ca. P. malaysianum" Nejat et al. 2013 Виресценция малайзийского барвинка MaPV; MaPVR 16SrXXXII A "Ca. P. mali" Seemüller and Schneider 2004 Распространение яблони AP15 16SrX A "Ca. P. meliae" Fernández et al. 2016 Пожелтение чинабери ChTY Mo3 16SrXIII G "Ca. P. noviguineense" Miyazaki et al. 2018 Синдром кокосового ореха Богиа BCS Bo; BCS BoR "Ca. P. omanense" Al Saady et al. 2008 Метла ведьм кассии IM 1 16SrXXIX A "Ca. P. oryzae" Jung et al. 2003 Карликовость риса RYD Th 16SrXI A "Ca. P. palmae" Firrao et al. 2004 Летальное пожелтение пальмы 16SrIV D "Ca. P. palmicola" Harrison et al. 2014 Летальное пожелтение кокосовой пальмы LYDM 178; LYDM 178R 16SrXXII A "Ca. P. persicae" Jones et al. 2004 16SrXII "Ca. P. phoenicium" Verdin et al. 2003 Метла ведьм миндаля A4 16SrIX B "Ca. P. pini" Schneider et al. 2005 Метла ведьм сосны Pin127S; Pin127SR 16SrXXI A "Ca. P. planchoniae" Rodrigues Jardim et al. 2023 none "Ca. P. pruni" Davis et al. 2013 Болезнь персика X PX11Ct1; PX11CT1R 16SrIII A "Ca. P. prunorum" Seemüller and Schneider 2004 Желтуха косточковых европейских ESFY G1 16SrX B "Ca. P. pyri" Seemüller and Schneider 2004 Увядание груши PD1 16SrX C "Ca. P. rhamni" Marcone et al. 2004 Метла ведьм жостера BAWB; BWB 16SrXX A "Ca. P. rubi" Malembic Maher et al. 2011 Задержка развития малины RuS 16SrV E "Ca. P. sacchari" Kirdat et al. 2021 Болезнь сахарного тростника, вызывающая травянистость SCGS 16SrXI B "Ca. P. solani" Quaglino et al. 2013 Stolbur STOL; STOL11R 16SrXII A "Ca. P. spartii" Marcone et al. 2004 Метла ведьм спартия SpaWB 16SrX D "Ca. P. stylosanthis" Rodrigues Jardim et al. 2021 Фитоплазма стилозантеса с мелкими листьями VPRI 43683 16SrXXXVII A "Ca. P. tamaricis" Zhao et al. 2009 Метла ведьм соленого кедра SCWB1; SCWB1R 16SrXXX A "Ca. P. taraxaca" corr. Matiashova 2017 16SrIII "Ca. P. trifolii" Hiruki and Wang 2004 Пролиферация клевера CP 16SrVI A "Ca. P. tritici" Zhao et al. 2021 WBD R 16SrI C "Ca. P. ulmi" Lee et al. 2004 Желтуха вяза EY1 16SrV A "Ca. P. vitis" Firrao et al. 2004 none 16SrV ? "Ca. P. wodyetiae" Naderali et al. 2017 Снижение числа особей пальмы фокстейл, желтого цвета Bangi 2; FPYD Bangi 2R 16SrXXXVI A "Ca. P. ziziphi" Jung et al. 2003 Метла ведьм зизифуса JWB; JWB Ky 16SrV B

as of November 2021, the following names and type strains are from LPSN,, the List of Prokaryotic names with Standing in Nomenclature. The associated diseases and 16Sr group subgroup classifications are from various sources. "Candidatus Phytoplasma" species Species name Associated disease Type strain 16Sr group subgroup "Ca. P. aculeata" Soto et al. 2021 16SrIV "Ca. P. allocasuarinae" Marcone et al. 2004 Allocasuarina yellows AlloY 16SrXXXIII A "Ca. P. americanum" Lee et al. 2006 American potato purple top wilt APPTW12 NE; PPT12 NE 16SrXVIII A "Ca. P. asteris" Lee et al. 2004 Aster yellows MIAY; OAY 16SrI B "Ca. P. australamericanum" corrig. Davis et al. 2012 (Ca. P. sudamericanum Davis et al. 2012) Passionfruit witches' broom PassWB Br3; PassWB Br3R 16SrVI I "Ca. P. australasiaticum" corrig. White et al. 1998 (Ca. P. australasia White et al. 1998) Papaya mosaic PpYC 16SrII D "Ca. P. australiense" Davis et al. 1997 Australian grapevine yellows none 16SrXII B "Ca. P. balanitis" corrig. Win et al. 2013 (Ca. P. balanitae Win et al. 2013) Balanites witches' broom none 16SrV F "Ca. P. bonamiae" Rodrigues Jardim et al. 2023 none "Ca. P. brasiliense" Montano et al. 2001 Hibiscus witches' broom HibWB26 16SrXV A "Ca. P. caricae" Arocha et al. 2005 Papaya bunchy top PAY 16SrXVII A "Ca. P. castaneae" Jung et al. 2002 Chestnut witches' broom CnWB 16SrXIX A "Ca. P. cirsii" Šafárová et al. 2016 Cirsium yellows and stunting CirYS 16SrXI E "Ca. P. citri" corrig. Zreik et al. 1995 (Ca. P. aurantifolia Zreik et al. 1995) Lime witches' broom WBDL 16SrII B "Ca. P. cocoinigeriae" corrig. Firrao et al. 2004 "Ca. P. cocoitanzaniae" corrig. Firrao et al. 2004 16SrIV "Ca. P. convolvuli" Martini et al. 2012 Bindweed yellows BY S57/11 16SrXII H "Ca. P. costaricanum" Lee et al. 2011 Soybean stunt SoyST1c1 16SrXXXI A "Ca. P. cynodontis" Marcone et al. 2004 Bermuda grass white leaf BGWL C1 16SrXIV A "Ca. P. dypsidis" Jones et al. 2021 RID7692 16SrIV ? "Ca. P. fabacearum" Rodrigues Jardim et al. 2023 none "Ca. P. fragariae" Valiunas et al. 2006 Strawberry yellows StrawY; StrawYR 16SrXII E "Ca. P. fraxini" Griffiths et al. 1999 Ash yellows AshY1; Ashy lT 16SrVII A "Ca. P. graminis" Arocha et al. 2005 Sugarcane yellow leaf SCYLP 16SrXVI A "Ca. P. hispanicum" Davis et al. 2016 Mexican periwinkle virescence MPV; MPVR 16SrXIII A "Ca. P. hispanola" Soto et al. 2021 16SrIV "Ca. P. japonicum" Sawayanagi et al. 1999 Japanese hydrangea phyllody none 16SrXII D "Ca. P. luffae" Davis et al. 2017 Loofah witches' broom LfWB; LfWBR 16SrVIII A "Ca. P. lycopersici" Arocha et al. 2007 Tomato 'brote grande' THP 16SrI Y "Ca. P. malaysianum" Nejat et al. 2013 Malaysian periwinkle virescence MaPV; MaPVR 16SrXXXII A "Ca. P. mali" Seemüller and Schneider 2004 Apple proliferation AP15 16SrX A "Ca. P. meliae" Fernández et al. 2016 Chinaberry yellowing ChTY Mo3 16SrXIII G "Ca. P. noviguineense" Miyazaki et al. 2018 Bogia coconut syndrome BCS Bo; BCS BoR "Ca. P. omanense" Al Saady et al. 2008 Cassia witches' broom IM 1 16SrXXIX A "Ca. P. oryzae" Jung et al. 2003 Rice yellow dwarf RYD Th 16SrXI A "Ca. P. palmae" Firrao et al. 2004 Palm lethal yellowing 16SrIV D "Ca. P. palmicola" Harrison et al. 2014 Coconut lethal yellowing LYDM 178; LYDM 178R 16SrXXII A "Ca. P. persicae" Jones et al. 2004 16SrXII "Ca. P. phoenicium" Verdin et al. 2003 Almond witches' broom A4 16SrIX B "Ca. P. pini" Schneider et al. 2005 Pine witches' broom Pin127S; Pin127SR 16SrXXI A "Ca. P. planchoniae" Rodrigues Jardim et al. 2023 none "Ca. P. pruni" Davis et al. 2013 Peach X disease PX11Ct1; PX11CT1R 16SrIII A "Ca. P. prunorum" Seemüller and Schneider 2004 European stone fruit yellows ESFY G1 16SrX B "Ca. P. pyri" Seemüller and Schneider 2004 Pear decline PD1 16SrX C "Ca. P. rhamni" Marcone et al. 2004 Rhamnus witches' broom BAWB; BWB 16SrXX A "Ca. P. rubi" Malembic Maher et al. 2011 Rubus stunt RuS 16SrV E "Ca. P. sacchari" Kirdat et al. 2021 Sugarcane Grassy Shoot Disease SCGS 16SrXI B "Ca. P. solani" Quaglino et al. 2013 Stolbur STOL; STOL11R 16SrXII A "Ca. P. spartii" Marcone et al. 2004 Spartium witches' broom SpaWB 16SrX D "Ca. P. stylosanthis" Rodrigues Jardim et al. 2021 Stylosanthes little leaf phytoplasma VPRI 43683 16SrXXXVII A "Ca. P. tamaricis" Zhao et al. 2009 Salt cedar witches' broom SCWB1; SCWB1R 16SrXXX A "Ca. P. taraxaca" corrig. Matiashova 2017 16SrIII "Ca. P. trifolii" Hiruki and Wang 2004 Clover proliferation CP 16SrVI A "Ca. P. tritici" Zhao et al. 2021 WBD R 16SrI C "Ca. P. ulmi" Lee et al. 2004 Elm yellows EY1 16SrV A "Ca. P. vitis" Firrao et al. 2004 none 16SrV ? "Ca. P. wodyetiae" Naderali et al. 2017 Foxtail palm yellow decline Bangi 2; FPYD Bangi 2R 16SrXXXVI A "Ca. P. ziziphi" Jung et al. 2003 Jujube witches' broom JWB; JWB Ky 16SrV B