Құмырска мен саңырауқұлақтың өзара байланысы

Кіріспе

Симбиотикалық қарым-қатынас

Құмырсқа-саңырауқұлақ өзара тиімділігі – бұл кейбір құмырсқалар мен саңырауқұлақ түрлері арасындағы симбиоз, онда құмырсқалар адамдар егін шаруашылығы сияқты тамақ көзі ретінде саңырауқұлақты белсенді түрде өсіреді. Құмырсқаларда осы типтегі егіншілік пайда болған екі ғана жағдайға дәлел бар, нәтижесінде тамақ үшін саңырауқұлаққа тәуелділік туды. Бұл жағдайлар – аттин құмырсқалары және Мегаломирмекс туысына жататын кейбір құмырсқалар. Жапырақ кесуші құмырсқа осы симбиоздың жақсы белгілі мысалы болып табылады. Жапырақ кесуші құмырсқалар Оңтүстік Американың оңтүстігінен АҚШ-қа дейін таралған.

Шолу

Саңырауқұлақты өсіретін құмырсқалар Лепиотацеялар және басқа да басдиомицет саңырауқұлақтарының тұқымдарын белсенді түрде көбейтеді, күтіп бағады және қорғайды. Қарсылығында, саңырауқұлақ құмырсқаларға қоректік заттармен қамтамасыз етеді, олар арнайы гифа ұштарында, "гонгилидия" деп аталатын жерлерде жиналады. Бұл өсінділер өсімдік субстраттарынан синтезделеді және липидтер мен көмірсуларға бай. Кейбір дамыған тұқымдарда патшайым құмырсқа жаңа колония құру үшін кеткенде, саңырауқұлақтың бір бөлігін алып кетеді. Аттини колонияларында жұмыскер құмырсқалардың үш кастасы бар, олардың барлығы өсімдік материалдарын іздеуге қатысады, осы арқылы саңырауқұлақ егісін қоректендіреді. Ең төменгі каста – кішкентай, мөлшері бойынша ең кішкентай, бірақ саны бойынша ең көп, және негізінен колонияның қалған бөлігі үшін саңырауқұлақ егісін күтіп ұстауға жауапты. Базидиомицет саңырауқұлақтары мен аттин құмырсқалары арасындағы симбиоз саңырауқұлақтың патогені – Эсковопсис және актиномицет бактериялық симбионты – Псевдонокардияны қамтиды. Төменгі, коралл саңырауқұлақтары, ашытқы, жалпыланған жоғары және жапырақ кескіш шаруашылық жүйелері бар. Төменгі шаруашылық – ең алғашқы жүйе және қазіргі уақытта 10 туыстағы 80 түрмен жүзеге асырылады. Жапырақ кескіштер саңырауқұлақтарын қоректендіру үшін тірі биомассаны субстрат ретінде пайдаланады, ал барлық басқа шаруашылық түрлерінде саңырауқұлаққа өлі биомасса қажет. Бұл құмырсқалар әдетте "төменгі" және "жоғары" аттиндерге бөлінеді. Бұл екі топтың арасындағы ерекшеліктердің бірі – олардың тиісті егістіктері мен егістік субстраттары. Төменгі аттиндерде табиғатта кездесетін леукокоприналарға көбірек ұқсайтын және өсімдіктердің, ағаштардың, буынтық аяқтылардың және гүлдердің қалдықтарынан тұратын "көне субстраттар" қолданылады. Ал жоғары аттиндер, керісінше, саңырауқұлақ субстраты ретінде жаңа кесілген шөп, жапырақтар мен гүлдерді пайдаланады (содан "жапырақ кескіш құмырсқалар" деген атау пайда болды) және жоғары дамыған саңырауқұлақтарды өсіреді. Жаңа өсімдік материалдарын қолданатын өнеркәсіптік масштабтағы шаруашылық 15-20 миллион жыл бұрын пайда болды. Жоғары аттиндердің егістіктерінде көбінесе гонгилидия деп аталатын өсінділер болады – қоректік заттарға бай құрылымдар, олар оңай жинауға, сіңіруге және личинкаларға тамақтандыруға бейімделген, сонымен бірге саңырауқұлақтар үшін таралу материалдары ретінде қызмет етеді. Саңырауқұлақ гонгилидияны өзгерту арқылы қауіптерге бейімделеді. Гонгилидиялар құмырсқаларға өте қоректік азық береді, нәтижесінде саңырауқұлаққа қарсы әсер ететін нәжіс түзіледі. Бұл ерекшелік егістікке пайдалы, өйткені ол Эсковопсис саңырауқұлағының паразиті сияқты бөтен микрофлораның таралуын шектейді.

Fungus growing ants actively propagate, nurture, and defend Lepiotaceae and other lineages of basidiomycete fungus. In return, the fungus provides nutrients for the ants, which may accumulate in specialized hyphal tips known as "gongylidia". These growths are synthesized from plant substrates and are rich in lipids and carbohydrates. In some advanced genera the queen ant may take a pellet of the fungus with her when she leaves to start a new colony. There are three castes of female worker ants in Attini colonies which all participate in foraging plant matter to feed the fungal cultivar. The lowest caste, minor, is smallest in size but largest in number and is primarily responsible for maintaining the fungal cultivar for the rest of the colony. The symbiosis between basidiomycete fungi and attine ants involves the fungal pathogen, Escovopsis, and an actinomycetes bacterial symbiont, Pseudonocardia. Lower, coral fungi, yeast, generalized higher, and leafcutter agricultural systems. Lower agriculture is the most primitive system and is currently practiced by 80 species in 10 genera. Leaf cutters use living biomass as the substrate to feed their fungi, whereas in all other types of agriculture, the fungus requires dead biomass. These ants are typically subdivided into the "lower" and "higher" attines. One of the more distinguishing factors between these two subgroups is their respective cultivars and cultivar substrates. Lower attines have less specialized cultivars that more closely resemble Leucocoprineae found in the wild and use "ancestral substrates" composed of plant, wood, arthropod, and flower detritus. The higher attines, on the other hand, use freshly cut grass, leaves, and flowers as their fungi substrate (hence the common name "leafcutter ants") and cultivate highly derived fungi. This behavior of using fresh plant matter in industrial scale farming evolved 15 20 million years ago. The cultivars of higher attines often have growths called gongylidia —nutrient rich structures that have evolved for easy harvesting, ingesting, and feeding to larvae, while simultaneously serving as propagules for the fungi. The fungus develops adaptations to its perceived threats by modifying the gongylidia. The gongylidia provide the ants with highly nutritious food, resulting in antifungal feces. This feature benefits the cultivar, limiting the spread of alien microflora such as the fungal parasite Escovopsis.

Серіктестерінің адалдығы

Партнерлік адалдықты жаңа колонияның пайда болуы кезінде саңырауқұлақтың тік гендік берілуі арқылы байқауға болады. Біріншіден, аналық құмырсқа бірнеше атамен жұптасып, ұшып кетіп, жаңа колония құру үшін көптеген жұмыртқасын ұрықтандырады. Кетіп бара жатқанда, ол өзімен бірге мицелийдің (саңырауқұлақтың вегетативтік бөлігі) шоғын алып, осы мицелийді пайдалана отырып, демалатын жерінде жаңа саңырауқұлақ бағын бастайды. Бұл жаңа саңырауқұлақ фермасына айналады, онда алғашқы тұқымның гендері келесі құмырсқа ұрпағы үшін сақталады. Атинді құмырсқалар мен Lepiotaceae саңырауқұлағы арасындағы қарым-қатынас соншалықты ерекше, көп жағдайда Lepiotaceae саңырауқұлағы құмырсқалардың ұясынан тыс жерде табылмайды. Эволюциялық қысым осы құмырсқаларды саңырауқұлақты тамақтандыру және оның көбеюін қамтамасыз ету үшін ұйымдасқан жүйеге дамытуға итермелегені анық. Түрлер арасындағы серіктес адалдығын одан әрі қозғалтатын факторларды анықтау үшін жүргізілген зерттеулер (тұтқынның дилеммасы тұжырымдамасын қолдана отырып) сыртқы факторлардың одан да маңызды күш екенін көрсетті. Өсімдік биомассасын саңырауқұлаққа тамақ ретінде әкелмейтін "алдаушы" құмырсқалардың әсері, гунглидияны ұсынбай алдаған саңырауқұлақтардың әсерінен әлдеқайда аз болды. Екі әсер де Escovopsis инфекциясының болуымен күшейді, нәтижесінде саңырауқұлақтың биомассасы шамамен 50%-ға төмендеді. Паразиттерден жұқтыру қаупі осы екі түрдің бір-біріне адал болуын қамтамасыз ететін маңызды сыртқы фактор екені анық. Сыртқы факторлар өзара қарым-қатынас жасайтын түрлердің арасындағы адалдықты сақтауда маңызды рөл атқарса да, жыныссыз көбейетін саңырауқұлақ өсіретін құмырсқа түрлері арасында серіктес адалдығының тік берілуінің генетикалық дәлелі де табылды. Тік берілу сияқты факторлар, қоршаған орта факторлары сияқты адалдықты сақтауда соншалықты маңызды рөл атқармайды, себебі құмырсқалар арасында тұқым алмасу жиі кездеспейді. Псевдонокардия бактериялары аналық құмырсқалардың терісінде орналасып, осы екіншілік метаболиттерді өндіру арқылы Escovopsis-тен қорғауға көмектеседі. Кейбір құмырсқа түрлерінде экзокриналық бездер пайда болған, олар антибиотиктерді өндіретін бактерияларды қоректендіреді. Қара ашытқы бұл өзара қарым-қатынасқа кедергі келтіреді. Ашытқы паразитті өлтіретін антибиотиктерді өндіретін бактерияларға кері әсер етеді, сондықтан паразиттің таралуына мүмкіндік беріп, құмырсқалардың денсаулығына зиян келтіруі мүмкін. Қара ашытқы псевдонокардияның өсуіне кедергі келтіру үшін бактериялар өндіретін қоректік заттарды пайдаланады, бұл Escovopsis инфекциясының тіршілік етуіне және таралуына тікелей емес көмектеседі. Жапырақ кесуші құмырсқалар метаплеуралық және лабиалдық бездерінен бөлінетін секрецияларды фунгистатикалық және бактериостатикалық қасиеттері үшін пайдаланады. Бұл секрецияларды саңырауқұлақтың бетіне жағу зиянды патогендердің өсуін тежейді. Жапырақ кесуші құмырсқалар саңырауқұлақ колониясын саңырауқұлақ паразиттерімен, әдетте Escovopsis-пен жұқтырған бөліктерді шайнап алып, патогендердің колония бойынша таралуын болдырмау үшін қоқыс материалдарын шығарып тастайды. Бұл өзара қарым-қатынас шамамен 50-66 миллион жыл бұрын Амазонка тропикалық орманының алабында пайда болған деп есептеледі. Бұл K-Pg оқиғасынан кейін және Эоцен оптимумынан бұрын болды. K-Pg оқиғасының салдарынан атинді құмырсқалардың ата-бабасы түрленді, өйткені ол бұрынғыдай аңшы-жинақшы ретінде байланысты ресурстар жетіспей қалды. Сонымен қатар, атинді құмырсқалардың бауырлас тобы Dacetina жаңа ресурстарды іздеу кезінде жыртқыш мінез-құлықты дамытты. Саңырауқұлақ-құмырсқа өзара қарым-қатынасы симметриялы түрде дамыған жоқ. Құмырсқалар тез арада аргинин биосинтез жолындағы соңғы қадам - аргининсукцинатты лиаза генін жоғалтып, аргинин синтездеу қабілетін жоғалтты. Бұл қажетті амин қышқылын қамтамасыз ету үшін олардың дақылдарына тікелей тәуелділікті тудырды және аңшы-жинақшы өмір салтына кері оралудың болмауымен расталады. Құмырсқалар монофилетті болса да, олардың саңырауқұлақ симбионттары емес. Олар шамамен үш негізгі топқа бөлінеді, тек G1 ғана гонгилидияға айналды. G3 тобындағылар парафилетикалық, ең гетерогенді және өздерінің өсірушілерімен ең еркін қарым-қатынас жасайды. G2 түрінде ұзын гифалар өсіп, ұяның үстінде қорғаныш қаптамасын құрайды, ол "көрмелі бақ" ретінде сипатталады, мұнда ұялар ағаштардың астындағы ойыстарда немесе олардың ішінде орналасқан, ал жердегі ойыстарда сирек кездеседі. Мицелий жіптері құмырсқалармен бірге тоқылған деп болжанады. Төртінші түр, G4, байланысты болса да, бұл көрмелі бақтарға тоқылған немесе ілініп тұрған жоқ. Ол ағаштардың астындағы немесе жерде қазылған ойыстардағы бақ көлемінің түбіндегі губка тәрізді массаларда өсіріледі. Бұл ұя салу мінез-құлысы төменгі атинді құмырсқаларға ұқсас, олар G3 тобына жататын Lepiotaceae саңырауқұлағын өсірумен айналысады. Екі түр де Apterostigma туысының өкілдерімен өсіріледі, G2 Apterostigma dentigerum кладындағы ұяларда, ал G4 Apterostigma manni кладындағы ұяларда табылған. Apterostigma туысының тек бір түрі, Apterostigma auriculatum, G3 саңырауқұлағын өсіруге арналғаны анықталды. 2020 жылы жарияланған филогенетикалық талдау Myrmecopterula туысын құрды және бұл түрлерді Myrmecopterula velohortorum және Myrmecopterula nudihortorum ретінде жіктеді. Бұл түрлер жемісті денелерді өндірмейтіні анықталды, сондықтан олар құмырсқаларға толыққанды тәуелді деп есептеледі. Үшінші түр, Myrmecopterula moniliformis, 2020 жылы осы туысқа қосылды және жемісті де, жеміссіз денелерді де өндіретіні анықталды, яғни құмырсқаларсыз өмір сүре алады. Бір гипотеза бойынша, ол құмырсқалардың қолдауынан шығып, еркін өмір сүретін саңырауқұлаққа айналған саңырауқұлақтың тұқымдық желісінен шыққан болуы мүмкін, бірақ ол әлі де құмырсқалардың ұяларында өсетіні байқалады. Бұл шамамен 25-35 миллион жыл бұрын болған, осы кезде атинді құмырсқалар құрғақ немесе маусымдық құрғақ аймақтардағы Орталық немесе Солтүстік Америкада саңырауқұлақ дақылдарын өсірген, бұл саңырауқұлақтың генетикалық оқшаулануына мүмкіндік берді. Бұл даму төменгі шаруашылықтан жоғары шаруашылыққа өтуді білдіреді. Осы кезеңде саңырауқұлақ дақылдары кең ауқымдағы субстраттарды ыдыратуға қабілетті гендерді жоғалтты. Сонымен қатар, олар атинді құмырсқалардың тік берілуі арқылы көбейтілуіне толыққанды берілгенін көрсетті және олардың оқшаулануының соңында еркін өмір сүретін туыстарымен немесе төменгі атинді құмырсқалармен жыныстық көбейтуге қабілетті болмай қалды. Құмырсқалар мен саңырауқұлақ симбионттары арасындағы күшті хост-симбионт ерекшелігі тығыз коэволюциялық қарым-қатынасты көрсетеді, бірақ соңғы филогенетикалық талдаулар мұны растамайды. Бір саңырауқұлақтың бірнеше рет қолдануы, саңырауқұлақтың қолданудан шығуы немесе дақылды ауыстыру байқалған диффузды коэволюциялық үлгіге әкелуі мүмкін. "Тығыз" коэволюцияның баламалы көзқарасы, көлденең берілу оқиғаларындағы тұрақсыздыққа дәлелдерді көрсетеді, сонымен қатар атинді құмырсқалар мен олардың саңырауқұлақ дақылдарының филогенездері арасындағы айырмашылықтар түрлену оқиғаларына сәйкес келеді деп болжайды.

Partner fidelity can be witnessed through vertical gene transmission of fungi when a new colony is begun. First, the queen must mate with several males to inseminate her many eggs before she flies off to a different location to begin a new colony. As she leaves, she takes with her a cluster of mycelium (the vegetative portion of the fungus) and begins a new fungal garden at her resting point using this mycelium. This grows to become the new fungal farm complete with the genes of the original cultivar preserved for another generation of ants. The relationship between attine ants and the Lepiotaceae fungus is so specialized that in many cases, the Lepiotaceae is not found outside of ant colony nests. It is clear that evolutionary pressure has been exerted on these ants to develop an organized system in which they feed the fungus and continue its reproduction. Studies done (with the concept of the prisoner's dilemma in mind) to test what further drives partner fidelity among species have shown that external factors are an even greater driving force. The effects of cheating ants (ants who did not bring plant biomass for fungal food) had a much smaller effect on the fitness of the relationship than when the fungi cheated by not providing gongylidia. Both effects were exacerbated in the presence of infection by Escovopsis, resulting in close to a 50% loss in fungal biomass. It is clear that the risk of infection from parasites is a driving external factor in keeping these two species loyal to one another. Though external factors play a large role in maintaining fidelity between the mutualists, genetic evidence of vertical transmission of partner fidelity has been found among asexual, fungus cultivating ant species. Factors such as vertical transmission do not play as strong a role as environmental factors in maintaining fidelity, as cultivar switching among ant species is not a highly uncommon practice. Pseudonocardia bacteria reside on the female reproductive ants' integuments, and assist in defending the ants from Escovopsis through the production of these secondary metabolites. In fact, some species of ants have evolved exocrine glands that apparently nourish the antibiotic producing bacteria inside them. A black yeast interferes with this mutualism. The yeast has a negative effect on the bacteria that normally produce antibiotics to kill the parasitic Escovopsis, and so may affect the ants' health by allowing the parasite to spread. It has been suggested that the black yeast impedes the growth of Pseudonocardia by using up nutrients produced by the bacteria which indirectly helps the survival and spread of the Escovopsis infection. Secretions from leaf cutter metapleural and labial glands are used by the ants for their fungistatic and bacteriostatic qualities. The application of these secretions across the surface of the fungus inhibit the growth of harmful pathogens. Leaf cutting ants weed the fungal colony by chewing off sections that are infected by fungal parasites, commonly Escovopsis, and discarding the waste material to prevent the spread of pathogens through the colony. this mutualism is thought to have originated in the basin of the Amazon rainforest some 50–66 million years ago. This would be after the K Pg event and before the Eocene Optimum. During the fallout of the K Pg event, the ancestor of the attine ants speciated as the resources it depended on as a generalized hunter gatherer grew scarce. At the same time, the sister group of the attine ants Dacetina developed predatory behavior during the same drive for new resources. The ant fungus mutualism did not evolve symmetrically. Ants quickly lost the ability to synthesize arginine by losing the argininosuccinate lyase gene, the final step in the arginine biosynthesis pathway. This created an immediate dependency on their cultivars for providing the needed amino acid and is supported by the lack of reversal to hunter gatherer lifestyles. Though the ants are monophyletic, their fungal symbionts are not. They fall roughly into three major groups, only G1 having evolved gongylidia. Those in G3 are paraphyletic, the most heterogeneous, and form the most loose relationships with their cultivators. G2 species grow long hyphae that form a protective cover over the nest which is described as a 'veiled garden' with nests being suspended under logs or inside cavities within them and only rarely found in cavities in the ground. Mycelial threads are hypothesized to be woven together by the ants. A forth species, G4 is related but is not observed to be woven into these veiled gardens or suspended. It is cultivated in spongelike masses on the bottom of the garden cavity either under logs or in cavities excavated in the ground. This nest building behaviour is more similar to that of lower attine ants which engage in cultivation of Lepiotaceous fungi belonging to the G3 group. Both species are cultivated by members of the genus Apterostigma with G2 found in nests belonging to the Apterostigma dentigerum subclade and G4 in Apterostigma manni subclade nests. Only one species of Apterostigma, Apterostigma auriculatum was documented as cultivating the G3 fungus. Phylogenetic analysis published in 2020 created the genus Myrmecopterula and reclassified these species as Myrmecopterula velohortorum and Myrmecopterula nudihortorum. These species have not been documented as producing fertile fruiting bodies and are therefore presumed to be entirely reliant on the ants. A third species, Myrmecopterula moniliformis was placed in this genus in 2020 and has been observed to produce both fertile and infertile fruiting bodies meaning it is capable of surviving without the ants. One hypothesis is that it may have descended from a lineage of ant domesticated fungi which escaped from cultivation to become free living fungi however it is also still observed as growing on ant nests. This most likely occurred 25 35 million years ago, when attine ants domesticated their fungal cultivars in dry or seasonally dry locations in Central or North America, allowing for genetic isolation of the fungus. This development is the transition from lower agriculture to higher agriculture. During this period the fungal cultivars lost a series of genes that allowed them to decompose a wide variation of substrates. At the same time they appear to have committed fully to propagation by the vertical transmission practiced by attine ants and at the end of their allopatry were no longer able to sexually reproduce with their free living cousins or lower attine counterparts. and strong host symbiont specificity might suggest a tight coevolutionary relationship, recent phylogenetic analyses suggest this is not the case. Multiple domestications of the same fungus, fungal escape from domestication, or cultivar switching could lead to the observed diffuse coevolutionary pattern. The alternative perspective of a "tight" coevolution points to evidence of instability in horizontal transmission events, while also postulating that the observed differences between the phylogenies of attine ants and their fungal cultivars correspond to speciation events.