Симбиоз муравьев и грибов: земледелие в мире насекомых

Введение

Симбиотические отношения

Взаимовыгодное сотрудничество между муравьями и грибами – это симбиоз, наблюдаемый у определенных видов муравьев и грибов, в котором муравьи активно культивируют грибы, подобно тому, как люди занимаются сельским хозяйством для получения пищи. Существуют доказательства лишь двух случаев эволюции такого типа сельского хозяйства у муравьев, что привело к их зависимости от грибов в качестве источника питания. Эти случаи – муравьи-аттины и некоторые муравьи рода Megalomyrmex. Муравей-листорез является хорошо известным примером этого симбиоза. Виды муравьев-листорезов встречаются от южной части Южной Америки до Соединенных Штатов.

Обзор

Муравьи, выращивающие грибы, активно размножают, культивируют и защищают лепиоцеи и другие линии грибов-базидиомицетов. В свою очередь, гриб обеспечивает муравьев питательными веществами, которые могут накапливаться в специализированных кончиках гиф, известных как "гонгилидии". Эти образования синтезируются из растительных субстратов и богаты липидами и углеводами. В некоторых развитых родах матка муравья может взять с собой гранулу гриба, покидая гнездо для основания новой колонии. В колониях Attini существует три касты рабочих муравьев, все из которых участвуют в сборе растительного материала для питания грибной культуры. Самая низшая каста, миноры, самая маленькая по размеру, но самая многочисленная, и в основном отвечает за поддержание грибной культуры для всей колонии. Симбиоз между грибами-базидиомицетами и муравьями-аттинами включает грибкового патогена Escovopsis и бактериального симбионта актиномицета Pseudonocardia. Существуют системы нижнего и высшего уровня, коралловые грибы, дрожжи и листорезы. Сельское хозяйство нижнего уровня – наиболее примитивная система, которую в настоящее время практикуют 80 видов, относящихся к 10 родам. Листорезы используют живую биомассу в качестве субстрата для питания своих грибов, в то время как во всех других типах сельского хозяйства гриб требует мертвой биомассы. Эти муравьи обычно подразделяются на "нижних" и "высших" аттинов. Одним из наиболее отличительных признаков между этими двумя подгруппами являются их соответствующие культуры и субстраты для культивирования. Нижние аттины имеют менее специализированные культуры, которые больше похожи на Leucocoprineae, встречающиеся в дикой природе, и используют "предковые субстраты", состоящие из растительных остатков, древесины, членистоногих и цветочного опада. Высшие аттины, напротив, используют свежескошенную траву, листья и цветы в качестве субстрата для грибов (отсюда и общее название "муравьи-листорезы") и культивируют высокодифференцированные грибы. Поведение, связанное с использованием свежей растительной массы в сельском хозяйстве в промышленных масштабах, эволюционировало 15-20 миллионов лет назад. Культуры высших аттинов часто имеют образования, называемые гонгилидиями – богатые питательными веществами структуры, которые эволюционировали для облегчения сбора урожая, поглощения и кормления личинок, одновременно служа в качестве проростков для грибов. Гриб развивает адаптацию к воспринимаемым угрозам, модифицируя гонгилидии. Гонгилидии обеспечивают муравьев высокопитательной пищей, в результате чего образуются фекалии с противогрибковыми свойствами. Эта особенность приносит пользу культуре, ограничивая распространение чужеродной микрофлоры, такой как грибковый паразит Escovopsis.

Fungus growing ants actively propagate, nurture, and defend Lepiotaceae and other lineages of basidiomycete fungus. In return, the fungus provides nutrients for the ants, which may accumulate in specialized hyphal tips known as "gongylidia". These growths are synthesized from plant substrates and are rich in lipids and carbohydrates. In some advanced genera the queen ant may take a pellet of the fungus with her when she leaves to start a new colony. There are three castes of female worker ants in Attini colonies which all participate in foraging plant matter to feed the fungal cultivar. The lowest caste, minor, is smallest in size but largest in number and is primarily responsible for maintaining the fungal cultivar for the rest of the colony. The symbiosis between basidiomycete fungi and attine ants involves the fungal pathogen, Escovopsis, and an actinomycetes bacterial symbiont, Pseudonocardia. Lower, coral fungi, yeast, generalized higher, and leafcutter agricultural systems. Lower agriculture is the most primitive system and is currently practiced by 80 species in 10 genera. Leaf cutters use living biomass as the substrate to feed their fungi, whereas in all other types of agriculture, the fungus requires dead biomass. These ants are typically subdivided into the "lower" and "higher" attines. One of the more distinguishing factors between these two subgroups is their respective cultivars and cultivar substrates. Lower attines have less specialized cultivars that more closely resemble Leucocoprineae found in the wild and use "ancestral substrates" composed of plant, wood, arthropod, and flower detritus. The higher attines, on the other hand, use freshly cut grass, leaves, and flowers as their fungi substrate (hence the common name "leafcutter ants") and cultivate highly derived fungi. This behavior of using fresh plant matter in industrial scale farming evolved 15 20 million years ago. The cultivars of higher attines often have growths called gongylidia —nutrient rich structures that have evolved for easy harvesting, ingesting, and feeding to larvae, while simultaneously serving as propagules for the fungi. The fungus develops adaptations to its perceived threats by modifying the gongylidia. The gongylidia provide the ants with highly nutritious food, resulting in antifungal feces. This feature benefits the cultivar, limiting the spread of alien microflora such as the fungal parasite Escovopsis.

Верность партнеру

Верность партнёра может быть подтверждена вертикальной передачей генов грибов при основании новой колонии. Сначала матка должна спариться с несколькими самцами для оплодотворения многочисленных яиц, прежде чем она улетит в другое место, чтобы основать новую колонию. Уходя, она забирает с собой скопление мицелия (вегетативная часть гриба) и начинает новый грибной сад в месте отдыха, используя этот мицелий. Из этого вырастает новая грибная ферма, в которой гены исходного культивара сохранены для следующего поколения муравьев. Отношения между муравьями-аттинами и грибами Lepiotaceae настолько специализированны, что во многих случаях Lepiotaceae не встречаются за пределами муравьиных гнезд. Очевидно, что эволюционное давление заставило этих муравьев разработать организованную систему, в которой они кормят гриб и поддерживают его размножение. Исследования, проведенные с учетом концепции дилеммы заключенного, для проверки дополнительных факторов, определяющих верность партнёра у видов, показали, что внешние факторы являются еще более сильным стимулом. Эффект от муравьев-обманщиков (муравьев, которые не приносили растительную биомассу для питания гриба) оказал гораздо меньшее влияние на приспособленность отношений, чем когда грибы обманывали, не предоставляя гонгилидии. Оба эффекта усиливались при заражении Escovopsis, что приводило к потере почти 50% грибной биомассы. Очевидно, что риск заражения паразитами является важным внешним фактором, поддерживающим верность этих двух видов друг другу. Хотя внешние факторы играют большую роль в поддержании верности между мутуалистами, генетические доказательства вертикальной передачи верности партнёру были обнаружены у бесполых видов муравьев, культивирующих грибы. Факторы, такие как вертикальная передача, играют не такую сильную роль, как факторы окружающей среды, в поддержании верности, поскольку смена культиваров среди видов муравьев не является редким явлением. Бактерии Pseudonocardia обитают на покровах репродуктивных самок муравьев и помогают защищать муравьев от Escovopsis, производя эти вторичные метаболиты. Фактически, у некоторых видов муравьев развились экзокриновые железы, которые, по-видимому, питают бактерии, производящие антибиотики. Чёрные дрожжи мешают этому взаимовыгодному сотрудничеству. Дрожжи оказывают негативное влияние на бактерии, которые обычно производят антибиотики для уничтожения паразитического Escovopsis, и поэтому могут повлиять на здоровье муравьев, позволяя паразиту распространяться. Предполагается, что чёрные дрожжи подавляют рост Pseudonocardia, используя питательные вещества, производимые бактериями, что косвенно способствует выживанию и распространению инфекции Escovopsis. Секреты метаплевральных и лабиальных желез используются муравьями благодаря своим фунгистатическим и бактериостатическим свойствам. Нанесение этих секретов на поверхность гриба подавляет рост вредных патогенов. Муравьи-листорезы очищают грибную колонию, отгрызая пораженные участки грибковыми паразитами, обычно Escovopsis, и выбрасывая отходы, чтобы предотвратить распространение патогенов по колонии. Считается, что этот мутуализм возник в бассейне Амазонских тропических лесов около 50–66 миллионов лет назад, после события K-Pg и до Эоценового оптимума. После события K-Pg предки муравьев-аттинов диверсифицировались, поскольку ресурсы, от которых они зависели как обобщенные охотники-собиратели, стали скудными. В то же время сестринская группа муравьев-аттинов, Dacetina, развила хищническое поведение в том же стремлении к новым ресурсам. Мутуализм муравья и гриба не развивался симметрично. Муравьи быстро потеряли способность синтезировать аргинин, потеряв ген аргининосукцинат-лиазы, последний этап в пути биосинтеза аргинина. Это создало немедленную зависимость от их культиваров для обеспечения необходимой аминокислоты, что подтверждается отсутствием возврата к образу жизни охотников-собирателей. Хотя муравьи монофилетичны, их грибковые симбионты таковыми не являются. Они делятся примерно на три основные группы, только G1 развила гонгилидии. Те, что в G3, парафилетичны, наиболее гетерогенны и формируют самые свободные отношения со своими культиваторами. У видов G2 растут длинные гифы, которые образуют защитный покров над гнездом, описываемый как «вуалевый сад», с гнездами, подвешенными под бревнами или внутри полостей в них, и лишь изредка встречающимися в полостях в земле. Предполагается, что нити мицелия сплетаются муравьями. Четвертый вид, G4, связан с ними, но не наблюдается в этих вуалевых садах или подвешенных гнездах. Он культивируется в губчатых массах на дне гнездовой полости либо под бревнами, либо в вырытых в земле полостях. Это поведение при строительстве гнезд больше похоже на поведение более низких муравьев-аттинов, которые занимаются культивированием грибов Lepiotaceae, принадлежащих к группе G3. Оба вида культивируются представителями рода Apterostigma, G2 встречается в гнездах, принадлежащих к субкладе Apterostigma dentigerum, а G4 — в гнездах субкладе Apterostigma manni. Только один вид Apterostigma, Apterostigma auriculatum, был задокументирован как культивирующий гриб G3. Филогенетический анализ, опубликованный в 2020 году, создал род Myrmecopterula и переклассифицировал эти виды как Myrmecopterula velohortorum и Myrmecopterula nudihortorum. Эти виды не были задокументированы как производящие плодовые тела, способные к размножению, и поэтому, предположительно, полностью зависят от муравьев. Третий вид, Myrmecopterula moniliformis, был помещен в этот род в 2020 году и наблюдался как производящий как плодовые тела, способные к размножению, так и бесплодные, что означает, что он способен выживать без муравьев. Одна из гипотез заключается в том, что он мог произойти от линии одомашненных муравьями грибов, которые сбежали из культивации, чтобы стать свободноживущими грибами, однако его также все еще наблюдают растущим на муравьиных гнездах. Вероятно, это произошло 25–35 миллионов лет назад, когда муравьи-аттины одомашнили свои грибковые культивары в сухих или сезонно сухих местах в Центральной или Северной Америке, что позволило грибам генетически изолироваться. Это развитие является переходом от низшего сельского хозяйства к высшему. В этот период грибковые культивары потеряли ряд генов, которые позволяли им разлагать широкий спектр субстратов. В то же время они, по-видимому, полностью перешли к размножению посредством вертикальной передачи, практикуемой муравьями-аттинами, и в конце своей аллопатрии больше не могли размножаться половым путем со своими свободноживущими кузенами или более низкими аттинскими аналогами. Хотя сильная специфичность хозяина и симбионта может указывать на тесную совместную эволюцию, недавние филогенетические анализы показывают, что это не так. Множественное одомашнивание одного и того же гриба, уход гриба от одомашнивания или смена культиваров могут привести к наблюдаемой диффузной картине совместной эволюции. Альтернативная точка зрения «тесной» совместной эволюции указывает на свидетельства нестабильности в событиях горизонтальной передачи, а также постулирует, что наблюдаемые различия в филогениях муравьев-аттинов и их грибковых культиваров соответствуют событиям видообразования.

Partner fidelity can be witnessed through vertical gene transmission of fungi when a new colony is begun. First, the queen must mate with several males to inseminate her many eggs before she flies off to a different location to begin a new colony. As she leaves, she takes with her a cluster of mycelium (the vegetative portion of the fungus) and begins a new fungal garden at her resting point using this mycelium. This grows to become the new fungal farm complete with the genes of the original cultivar preserved for another generation of ants. The relationship between attine ants and the Lepiotaceae fungus is so specialized that in many cases, the Lepiotaceae is not found outside of ant colony nests. It is clear that evolutionary pressure has been exerted on these ants to develop an organized system in which they feed the fungus and continue its reproduction. Studies done (with the concept of the prisoner's dilemma in mind) to test what further drives partner fidelity among species have shown that external factors are an even greater driving force. The effects of cheating ants (ants who did not bring plant biomass for fungal food) had a much smaller effect on the fitness of the relationship than when the fungi cheated by not providing gongylidia. Both effects were exacerbated in the presence of infection by Escovopsis, resulting in close to a 50% loss in fungal biomass. It is clear that the risk of infection from parasites is a driving external factor in keeping these two species loyal to one another. Though external factors play a large role in maintaining fidelity between the mutualists, genetic evidence of vertical transmission of partner fidelity has been found among asexual, fungus cultivating ant species. Factors such as vertical transmission do not play as strong a role as environmental factors in maintaining fidelity, as cultivar switching among ant species is not a highly uncommon practice. Pseudonocardia bacteria reside on the female reproductive ants' integuments, and assist in defending the ants from Escovopsis through the production of these secondary metabolites. In fact, some species of ants have evolved exocrine glands that apparently nourish the antibiotic producing bacteria inside them. A black yeast interferes with this mutualism. The yeast has a negative effect on the bacteria that normally produce antibiotics to kill the parasitic Escovopsis, and so may affect the ants' health by allowing the parasite to spread. It has been suggested that the black yeast impedes the growth of Pseudonocardia by using up nutrients produced by the bacteria which indirectly helps the survival and spread of the Escovopsis infection. Secretions from leaf cutter metapleural and labial glands are used by the ants for their fungistatic and bacteriostatic qualities. The application of these secretions across the surface of the fungus inhibit the growth of harmful pathogens. Leaf cutting ants weed the fungal colony by chewing off sections that are infected by fungal parasites, commonly Escovopsis, and discarding the waste material to prevent the spread of pathogens through the colony. this mutualism is thought to have originated in the basin of the Amazon rainforest some 50–66 million years ago. This would be after the K Pg event and before the Eocene Optimum. During the fallout of the K Pg event, the ancestor of the attine ants speciated as the resources it depended on as a generalized hunter gatherer grew scarce. At the same time, the sister group of the attine ants Dacetina developed predatory behavior during the same drive for new resources. The ant fungus mutualism did not evolve symmetrically. Ants quickly lost the ability to synthesize arginine by losing the argininosuccinate lyase gene, the final step in the arginine biosynthesis pathway. This created an immediate dependency on their cultivars for providing the needed amino acid and is supported by the lack of reversal to hunter gatherer lifestyles. Though the ants are monophyletic, their fungal symbionts are not. They fall roughly into three major groups, only G1 having evolved gongylidia. Those in G3 are paraphyletic, the most heterogeneous, and form the most loose relationships with their cultivators. G2 species grow long hyphae that form a protective cover over the nest which is described as a 'veiled garden' with nests being suspended under logs or inside cavities within them and only rarely found in cavities in the ground. Mycelial threads are hypothesized to be woven together by the ants. A forth species, G4 is related but is not observed to be woven into these veiled gardens or suspended. It is cultivated in spongelike masses on the bottom of the garden cavity either under logs or in cavities excavated in the ground. This nest building behaviour is more similar to that of lower attine ants which engage in cultivation of Lepiotaceous fungi belonging to the G3 group. Both species are cultivated by members of the genus Apterostigma with G2 found in nests belonging to the Apterostigma dentigerum subclade and G4 in Apterostigma manni subclade nests. Only one species of Apterostigma, Apterostigma auriculatum was documented as cultivating the G3 fungus. Phylogenetic analysis published in 2020 created the genus Myrmecopterula and reclassified these species as Myrmecopterula velohortorum and Myrmecopterula nudihortorum. These species have not been documented as producing fertile fruiting bodies and are therefore presumed to be entirely reliant on the ants. A third species, Myrmecopterula moniliformis was placed in this genus in 2020 and has been observed to produce both fertile and infertile fruiting bodies meaning it is capable of surviving without the ants. One hypothesis is that it may have descended from a lineage of ant domesticated fungi which escaped from cultivation to become free living fungi however it is also still observed as growing on ant nests. This most likely occurred 25 35 million years ago, when attine ants domesticated their fungal cultivars in dry or seasonally dry locations in Central or North America, allowing for genetic isolation of the fungus. This development is the transition from lower agriculture to higher agriculture. During this period the fungal cultivars lost a series of genes that allowed them to decompose a wide variation of substrates. At the same time they appear to have committed fully to propagation by the vertical transmission practiced by attine ants and at the end of their allopatry were no longer able to sexually reproduce with their free living cousins or lower attine counterparts. and strong host symbiont specificity might suggest a tight coevolutionary relationship, recent phylogenetic analyses suggest this is not the case. Multiple domestications of the same fungus, fungal escape from domestication, or cultivar switching could lead to the observed diffuse coevolutionary pattern. The alternative perspective of a "tight" coevolution points to evidence of instability in horizontal transmission events, while also postulating that the observed differences between the phylogenies of attine ants and their fungal cultivars correspond to speciation events.