Бескровные рыбы Антарктики: Семейство Channichthyidae

Введение

Семья рыб

Ледяные рыбы-крокодилы, или белокровные рыбы, составляют семейство (Channichthyidae) нототениоидных рыб, обитающих в Южном океане вокруг Антарктиды. Они – единственные известные позвоночные, у которых отсутствует гемоглобин в крови во взрослом состоянии. Температура воды в этих регионах остается относительно стабильной, обычно колеблясь от -2 до 2 °C. Одна из ледяных рыб, Champsocephalus esox, распространена к северу от Антарктического полярного фронта. В феврале 2021 года ученые обнаружили и задокументировали колонию размножения рыбы Neopagetopsis ionah, состоящую, по оценкам, из 60 миллионов активных гнезд на площади около 238 квадратных километров на дне моря Уэдделла в Антарктиде. Большинство гнезд было занято одной взрослой рыбой, охраняющей приблизительно 1735 яиц в каждом гнезде.

Диета и размер тела

Считается, что все ледяные рыбы питаются рыбой, но также могут потреблять криль. Ледяные рыбы обычно охотятся из засады; поэтому они способны долгое время обходиться без пищи и часто съедают рыбу, длина которой достигает 50% от длины их собственного тела. У этих видов зарегистрированы максимальные размеры тела.

Дыхательная и кровообратительная система

Кровь ледяной рыбы бесцветна, поскольку в ней отсутствует гемоглобин – белок, связывающий кислород в крови. Channichthyidae – единственные известные позвоночные, лишенные гемоглобина во взрослом состоянии. Хотя они не синтезируют гемоглобин, в их геноме обнаруживаются остатки генов гемоглобина. Белок гемоглобина состоит из двух субъединиц (альфа и бета). У 15 из 16 видов ледяных рыб ген бета-субъединицы был полностью удален, а ген альфа-субъединицы – частично удален. У одного вида ледяной рыбы, Neopagetopsis ionah, имеется более полный, но все еще нефункциональный ген гемоглобина. Красные кровяные клетки (эритроциты) обычно отсутствуют, а если и присутствуют, то редки и не функционируют. Кислород растворяется в плазме и транспортируется по всему телу без участия белка гемоглобина. Рыбы могут существовать без гемоглобина благодаря низкой скорости метаболизма и высокой растворимости кислорода в воде при низких температурах окружающей среды (растворимость газа, как правило, увеличивается с понижением температуры). Миоглобин – белок, связывающий кислород, используемый в мышцах, – отсутствует во всех скелетных мышцах ледяных рыб. У 10 видов миоглобин содержится в сердечной мышце, в частности в желудочках. Потеря экспрессии генов миоглобина в желудочках сердца ледяных рыб произошла как минимум четыре раза. Для компенсации отсутствия гемоглобина у ледяных рыб более крупные кровеносные сосуды (включая капилляры), больший объем крови (в четыре раза больше, чем у других рыб), большее сердце и более высокая сердечная производительность (в пять раз больше), чем у других рыб. Их сердца, крупные кровеносные сосуды и кровь с низкой вязкостью (не содержащая эритроцитов) приспособлены для обеспечения очень высокой скорости потока при низком давлении. Это помогает снизить проблемы, вызванные отсутствием гемоглобина. Ранее широко считалось, что их кожа, лишенная чешуи, помогает поглощать кислород. Однако современные исследования показали, что количество кислорода, поглощаемого кожей, значительно меньше, чем количество кислорода, поглощаемого жабрами. Эта адаптация способствует усилению доставки кислорода за счет увеличения площади поверхности митохондрий и уменьшения расстояния между внеклеточным пространством и митохондриями.

Icefish blood is colorless because it lacks hemoglobin, the oxygen binding protein in blood. Channichthyidae are the only known vertebrates to lack hemoglobin as adults. Although they do not manufacture hemoglobin, remnants of hemoglobin genes can be found in their genome. The hemoglobin protein is made of two subunits (alpha and beta). In 15 of the 16 icefish species, the beta subunit gene has been completely deleted and the alpha subunit gene has been partially deleted. One icefish species, Neopagetopsis ionah, has a more complete, but still nonfunctional, hemoglobin gene. Red blood cells (RBCs) are usually absent, and if present, are rare and defunct. Oxygen is dissolved in the plasma and transported throughout the body without the hemoglobin protein. The fish can live without hemoglobin via low metabolic rates and the high solubility of oxygen in water at the low temperatures of their environment (the solubility of a gas tends to increase as temperature decreases). Myoglobin, the oxygen binding protein used in muscles, is absent from all icefish skeletal muscles. In 10 species, myoglobin is found in the heart muscle, specifically ventricles. Loss of myoglobin gene expression in icefish heart ventricles has occurred at least four separate times. To compensate for the absence of hemoglobin, icefish have larger blood vessels (including capillaries), greater blood volumes (four fold those of other fish), larger hearts, and greater cardiac outputs (five fold greater) compared to other fish. Their hearts, large blood vessels and low viscosity (RBC free) blood are specialized to carry out very high flow rates at low pressures. This helps to reduce the problems caused by the lack of hemoglobin. In the past, their scaleless skin had been widely thought to help absorb oxygen. However, current analysis has shown that the amount of oxygen absorbed by the skin is much less than that absorbed through the gills. This adaptation facilitates enhanced oxygen delivery by increasing mitochondrial surface area, and reducing distance between the extracellular area and the mitochondria.

Эволюция

Ледяные рыбы считаются монофилетической группой и, вероятно, произошли от медленного донного предка. ACC перемещается по часовой стрелке в северо-восточном направлении и может достигать в ширину. Это течение сформировалось 25–22 миллиона лет назад и теплоизолировало Южный океан, отделив его от теплых субтропических круговоротов на севере. В середине третичного периода вымирание видов в Южном океане открыло широкий спектр свободных экологических ниш для колонизации. Несмотря на то, что мутанты с пониженным содержанием гемоглобина были менее жизнеспособны, отсутствие конкуренции позволило даже им оставить потомство, которое колонизировало пустующие места обитания и выработало компенсаторные механизмы для своих мутаций. Позже периодическое открытие фьордов создало места обитания, которые были заселены небольшим количеством особей. Эти условия могли также способствовать потере миоглобина. Железо является лимитирующим питательным веществом в среде обитания ледяных рыб. Утверждается, что, прекратив синтез гемоглобина, ледяные рыбы минимизируют внутреннее потребление железа. Для подтверждения этого они получили образцы сетчатки *Champsocephalus gunnari* и окрасили их для обнаружения гемоглобина альфа 3'f. Они обнаружили экспрессию гемоглобина альфа 3'f в сосудистой оболочке сетчатки *Champsocephalus gunnari*, впервые продемонстрировав ограниченную транскрипцию и трансляцию фрагмента гена гемоглобина у ледяной рыбы. Поскольку этот фрагмент гемоглобина не содержит участков связывания железа, это позволяет предположить, что гемоглобин был элиминирован в целях экономии железа.

Потеря миоглобина

Филогенетические связи указывают на то, что отсутствие экспрессии миоглобина в сердечной ткани эволюционировало как минимум четырежды. Эти низкие температуры, позволяющие повысить содержание кислорода в воде, в сочетании с высокой степенью вертикального перемешивания в этих водах, означают, что доступность кислорода в антарктических водах необычайно высока. Потеря гемоглобина и миоглобина имела бы негативные последствия в более теплых условиях. Некоторые исследователи также предположили, что потеря гемоглобина может быть связана с необходимой адаптацией для ледяной рыбы. За счет потери гемоглобина ледяная рыба могла минимизировать свои потребности в железе. Это уменьшение могло способствовать выживанию ледяных рыб 8,5 миллионов лет назад, когда разнообразие в Арктике резко сократилось. Это означает, что когда ледяная рыба теряет гемоглобин и миоглобин, это не только снижает способность к транспорту кислорода, но и приводит к повышению уровня оксида азота. Присутствие оксида азота также может усиливать ангиогенез, митохондриальный биогенез и вызывать гипертрофию мышц; все эти признаки характерны для ледяных рыб. Сходство между экспрессией признаков, опосредованной оксидом азота, и необычными сердечно-сосудистыми признаками ледяной рыбы позволяет предположить, что, хотя эти аномальные признаки эволюционировали со временем, многие из них были просто немедленной физиологической реакцией на повышенные уровни оксида азота, что, в свою очередь, могло привести к процессу гомеостатической эволюции. Кроме того, повышенный уровень оксида азота, последовавший за потерей гемоглобина и миоглобина как неизбежное следствие, мог фактически обеспечить автоматическую компенсацию, позволяя рыбе компенсировать снижение эффективности системы транспорта кислорода и тем самым предоставить время для закрепления этих не самых благоприятных признаков.