Защита растений от поедания травоядными

Введение

Защита растений от поедания

Защита растений от травоядных, или устойчивость растений-хозяев (HPR), представляет собой ряд адаптаций, развитых растениями для повышения их выживаемости и репродуктивного успеха за счет снижения воздействия травоядных. Растения способны воспринимать прикосновения и использовать различные стратегии для защиты от повреждений, причиняемых травоядными. Многие растения производят вторичные метаболиты, известные как аллелохимические вещества, которые влияют на поведение, рост или выживание травоядных. Эти химические защиты могут действовать как репелленты или токсины для травоядных, либо снижать переваримость растений. Другой защитной стратегией растений является изменение их привлекательности. Чтобы предотвратить чрезмерное потребление крупными травоядными, растения изменяют свой внешний вид, меняя размер или качество, тем самым снижая скорость поедания. К другим защитным стратегиям, используемым растениями, относятся избегание травоядных в любое время и в любом месте – например, путем произрастания в местах, где травоядные не могут легко их найти или добраться до них, или путем изменения сезонных паттернов роста. Еще один подход заключается в перенаправлении травоядных на поедание несущественных частей растения или в усилении способности растения восстанавливаться после повреждений, вызванных травоядством. Некоторые растения привлекают естественных врагов травоядных, которые, в свою очередь, защищают растение. Каждый тип защиты может быть как конститутивным (постоянно присутствующим в растении), так и индуцированным (производимым в ответ на повреждение или стресс, вызванный травоядными). Исторически насекомые были наиболее значимыми травоядными, и эволюция наземных растений тесно связана с эволюцией насекомых. Хотя большинство защитных механизмов растений направлены против насекомых, также эволюционировали защиты, направленные на позвоночных травоядных, таких как птицы и млекопитающие. Изучение защиты растений от травоядных важно не только с эволюционной точки зрения, но и из-за прямого влияния этих защитных механизмов на сельское хозяйство, включая источники пищи для человека и скота; в качестве полезных "агентов биологического контроля" в программах биологической защиты растений; и в поиске растений, имеющих медицинское значение.

Plant defense against herbivory or host plant resistance (HPR) is a range of adaptations evolved by plants which improve their survival and reproduction by reducing the impact of herbivores. Plants can sense being touched, and they can use several strategies to defend against damage caused by herbivores. Many plants produce secondary metabolites, known as allelochemicals, that influence the behavior, growth, or survival of herbivores. These chemical defenses can act as repellents or toxins to herbivores or reduce plant digestibility. Another defensive strategy of plants is changing their attractiveness. To prevent overconsumption by large herbivores, plants alter their appearance by changing their size or quality, reducing the rate at which they are consumed. Other defensive strategies used by plants include escaping or avoiding herbivores at any time in any placefor example, by growing in a location where plants are not easily found or accessed by herbivores or by changing seasonal growth patterns. Another approach diverts herbivores toward eating non essential parts or enhances the ability of a plant to recover from the damage caused by herbivory. Some plants encourage the presence of natural enemies of herbivores, which in turn protect the plant. Each type of defense can be either constitutive (always present in the plant) or induced (produced in reaction to damage or stress caused by herbivores). Historically, insects have been the most significant herbivores, and the evolution of land plants is closely associated with the evolution of insects. While most plant defenses are directed against insects, other defenses have evolved that are aimed at vertebrate herbivores, such as birds and mammals. The study of plant defenses against herbivory is important, not only from an evolutionary viewpoint, but also for the direct impact that these defenses have on agriculture, including human and livestock food sources; as beneficial 'biological control agents' in biological pest control programs; and in the search for plants of medical importance.

Эволюция защитных черт

Самые ранние наземные растения эволюционировали из водных растений около (Ma) в ордовикский период. Многие растения адаптировались к наземной среде с дефицитом йода, исключая его из своего метаболизма; фактически, йод необходим только клеткам животных. Важное антипаразитарное действие обусловлено блокировкой транспорта йодида в клетках животных, ингибируя симпортер йодида натрия (NIS). Многие растительные пестициды являются гликозидами (такими как кардиодигитоксин) и цианогенными гликозидами, которые высвобождают цианид, который, блокируя цитохром c оксидазу и NIS, токсичен лишь для значительной части паразитов и травоядных, но не для клеток растений, где он, по-видимому, полезен в фазе покоя семян. Йодид сам по себе не является пестицидом, но окисляется растительной пероксидазой в йод, являющийся сильным окислителем, способным уничтожать бактерии, грибки и простейшие. Меловой период ознаменовался появлением большего числа защитных механизмов растений. Диверсификация цветковых растений (ангиоспермы) в этот период связана с резким всплеском видообразования у насекомых. Это разнообразие насекомых представляло собой мощную селективную силу в эволюции растений и привело к отбору растений с защитными адаптациями. Ранние травоядные насекомые были с грызущим ротовым аппаратом и кусали или жевали растительность, но эволюция сосудистых растений привела к совместной эволюции других форм травоядности, таких как высасывание сока, минирование листьев, образование галлов и питание нектаром. Относительная численность различных видов растений в экологических сообществах, включая леса и луга, может быть частично определена уровнем защитных соединений в разных видах. Поскольку стоимость восстановления поврежденных листьев выше в условиях нехватки ресурсов, растения, растущие в районах с дефицитом воды и питательных веществ, могут инвестировать больше ресурсов в защиту от травоядных, что приводит к замедлению роста растений.

Записи травоядных животных

Знание о травоядности в геологическое время поступает из трех источников: окаменелых растений, которые могут сохранять свидетельства защиты (например, шипов) или повреждений, связанных с поеданием растений; обнаружение растительных остатков в окаменелых фекалиях животных; и строение ротовых аппаратов травоядных. Долгое время считалось, что травоядность – явление мезозойской эры, однако свидетельства поедания растений обнаруживаются почти сразу же, как только это можно установить по окаменелостям. Как уже обсуждалось, первые наземные растения появились около 450 миллионов лет назад; однако травоядность, и, следовательно, необходимость в защите растений, несомненно, развилась среди водных организмов в древних озерах и океанах. В течение 20 миллионов лет после появления первых окаменелостей спорангиев и стеблей в конце силурийского периода, около [здесь должно быть указано число из оригинала], есть данные о том, что растения подвергались поеданию. Животные питались спорами раннедевонских растений, а формация Райни также предоставляет доказательства того, что организмы питались растениями, используя технику «прокалывания и высасывания». Взаимоотношения между травоядными и их растениями-хозяевами часто приводят к взаимным эволюционным изменениям, называемым коэволюцией. Когда травоядное животное поедает растение, оно отбирает растения, способные к защитной реакции. В тех случаях, когда эта взаимосвязь демонстрирует специфичность (эволюция каждой черты обусловлена другой) и взаимность (обе черты должны эволюционировать), считается, что виды коэволюционировали. Механизм «избегания и радиации» в коэволюции предполагает, что адаптации у травоядных и их растений-хозяев были движущей силой видообразования и сыграли роль в радиации видов насекомых в эпоху цветковых растений. Некоторые травоядные выработали способы использования защиты растений в своих интересах, накапливая эти химические вещества и используя их для защиты от хищников.

Типы

Защитные механизмы растений можно классифицировать как конститутивные или индуцированные. Конститутивные защиты всегда присутствуют, в то время как индуцированные защиты производятся или мобилизуются к месту повреждения растения. Существует значительное разнообразие в составе и концентрации конститутивных защит; они варьируются от механических барьеров до веществ, снижающих переваримость, и токсинов. Многие внешние механические барьеры и количественные защиты являются конститутивными, поскольку для их производства требуется большое количество ресурсов и их мобилизация обходится дорого. Для определения механизмов конститутивных и индуцированных защитных реакций используются различные молекулярные и биохимические подходы. Индуцированные защиты включают вторичные метаболиты, а также морфологические и физиологические изменения. Преимущество индуцированных защит, в отличие от конститутивных, заключается в том, что они производятся только при необходимости и, следовательно, потенциально менее затратны, особенно при непостоянном поедании растения травоядными. Также важна системная индуцированная устойчивость растений.

Химическая защита

Эволюция химической защиты растений связана с появлением химических веществ, не участвующих в основной фотосинтетической и метаболической деятельности. Эти вещества, вторичные метаболиты, – это органические соединения, не непосредственно вовлеченные в нормальный рост, развитие или размножение организмов, и часто образующиеся как побочные продукты при синтезе первичных метаболитов. Примеры этих побочных продуктов включают фенолы, флавоноиды и танины. Хотя долгое время считалось, что эти вторичные метаболиты играют важную роль в защите от травоядных, метаанализ недавних исследований показал, что их участие в защите либо более минимально (по сравнению с другими не вторичными метаболитами, такими как первичная химия и физиология), либо более сложно. Кроме того, растения могут выделять летучие органические соединения (ЛОС), чтобы предупредить другие растения в окрестностях об опасных условиях. Эти токсичные соединения могут отпугивать травоядных или даже привлекать их хищников. Наконец, некоторые растения способны производить защитные белки, которые, попадая в организм травоядного, отравляют его. Растения также могут общаться по воздуху: выделяемые ими феромоны и другие запахи могут улавливаться листьями и регулировать иммунный ответ. Иными словами, растения производят ЛОС, чтобы предупредить другие растения об опасности и изменить их поведение для лучшей реакции на угрозы и повышения шансов на выживание. Эти предупреждающие сигналы, испускаемые зараженными соседними деревьями, позволяют неповрежденным деревьям активировать необходимые защитные механизмы. Внутри самого растения передаются предупреждающие нелетучие сигналы, а также сигналы, распространяемые по воздуху, окружающим неповрежденным деревьям для укрепления их защиты/иммунной системы. Например, было показано, что тополь и сахарный клен получают танины от соседних поврежденных деревьев. Повреждение, наносимое травоядными, вызывает высвобождение линоленовой кислоты и других ферментативных реакций в октадеканоидном каскаде, что приводит к синтезу ясмоновой кислоты – гормона, играющего центральную роль в регуляции иммунных ответов. Ясмоновая кислота стимулирует выделение ЛОС и EFN, которые привлекают паразитических ос и хищных клещей для обнаружения и поедания травоядных. Эти ЛОС также могут распространяться на другие близлежащие растения, чтобы подготовить их к потенциальным угрозам. Исследования показали, что летучие соединения, выделяемые растениями, легко обнаруживаются организмами третьего трофического уровня, поскольку эти сигналы специфичны для повреждений, нанесенных травоядными. Салициловая кислота – это фитогормон, один из важнейших гормонов, регулирующих иммунную систему растений. Этот гормон сигнализирует об увеличении производства танинов в листьях дерева. Например, герань производит аминокислоту квисквалическую кислоту в своих лепестках для защиты от японских жуков. В течение 30 минут после поедания это вещество парализует травоядного. Хотя действие вещества обычно проходит через несколько часов, за это время жука часто съедают его собственные хищники.

The evolution of chemical defenses in plants is linked to the emergence of chemical substances that are not involved in the essential photosynthetic and metabolic activities. These substances, secondary metabolites, are organic compounds that are not directly involved in the normal growth, development or reproduction of organisms, and often produced as by products during the synthesis of primary metabolic products. Examples of these byproducts include phenolics, flavonoids, and tannins. Although these secondary metabolites have been thought to play a major role in defenses against herbivores, a meta analysis of recent relevant studies has suggested that they have either a more minimal (when compared to other non secondary metabolites, such as primary chemistry and physiology) or more complex involvement in defense. Furthermore, plants can release volatile organic compounds (VOCs) to warn other plants in the area of stressful conditions. These toxic compounds can be used to deter the herbivore or even attract the herbivore's predator. Finally, some plants can also produce plant defensive proteins, which upon ingestion, end up poisoning the herbivore. Plants can also communicate through the air. Pheromone release and other scents can be detected by leaves and regulate plant immune response. In other words, plants produce volatile organic compounds (VOC) to warn other plants of danger and change their behavioral state to better respond to threats and survival. These warning signals produced by infected neighboring trees allow the undamaged trees to provocatively activate the necessary defense mechanisms. Within the plant itself, it transmits warning, nonvolatile signals as well as airborne signals to surrounding undamaged trees to strengthen their defense/immune system. For instance, poplar and sugar maple trees demonstrated that they received tannins from nearby damaged trees. The injury by herbivores induces the release of linolenic acid and other enzymatic reactions in an octadecanoid cascade, leading to the synthesis of jasmonic acid, a hormone which plays a central role in regulating immune responses. Jasmonic acid induces the release of VOCs and EFN which attract parasitic wasps and predatory mites to detect and feed on herbivores. These volatile organic compounds can also be released to other nearby plants to be prepared for the potential threats. Studies have shown that the volatile compounds emitted by plants are easy to be detected by third trophic level organisms as these signals are unique to herbivore damage. Salicylic acid is a phytohormone that is one of the essential hormones for regulating plants' immune systems. This hormone then signals to increase the production of tree chemicals called tannins within its leaves. The geranium, for example, produces the amino acid, quisqualic acid in its petals to defend itself from Japanese beetles. Within 30 minutes of ingestion the chemical paralyzes the herbivore. While the chemical usually wears off within a few hours, during this time the beetle is often consumed by its own predators.

Соединения против травоядных

Растения развили множество вторичных метаболитов, участвующих в защите растений, которые коллективно известны как соединения, подавляющие поедание растения, и могут быть классифицированы на три подгруппы: азотистые соединения (включая алкалоиды, цианогенные гликозиды, глюкозинолаты и бензоксазиноиды), терпеноиды и фенолы. Алкалоиды происходят из различных аминокислот. Существует более 3000 известных алкалоидов, среди них никотин, кофеин, морфин, кокаин, колхицин, эрголины, стрихнин и хинин. Алкалоиды оказывают фармакологическое воздействие на человека и других животных. Некоторые алкалоиды могут ингибировать или активировать ферменты или изменять хранение углеводов и жиров, ингибируя образование фосфодиэфирных связей, участвующих в их расщеплении. Некоторые алкалоиды связываются с нуклеиновыми кислотами и могут ингибировать синтез белков и влиять на механизмы восстановления ДНК. Алкалоиды также могут влиять на клеточную мембрану и структуру цитоскелета, вызывая ослабление, разрушение или утечку клеток, а также могут влиять на передачу нервных импульсов. Хотя алкалоиды действуют на разнообразные метаболические системы человека и других животных, они почти всегда вызывают неприятный горький вкус. Цианогенные гликозиды хранятся в неактивной форме в вакуолях растений. Они становятся токсичными, когда травоядные поедают растение и разрушают клеточные мембраны, позволяя гликозидам вступать в контакт с ферментами в цитоплазме, высвобождая цианистый водород, который блокирует клеточное дыхание. Глюкозинолаты активируются аналогичным образом, как и цианогенные гликозиды, и продукты их активации могут вызывать гастроэнтерит, слюнотечение, диарею и раздражение слизистой оболочки рта. При повреждении тканей они вступают в контакт с β-глюкозидазами из хлоропластов, которые ферментативно высвобождают токсичные аглюконы. В то время как некоторые бензоксазиноиды присутствуют постоянно, другие синтезируются только после повреждения растения травоядными и, таким образом, считаются индуцируемыми защитными механизмами растений против поедания. Терпеноиды, иногда называемые изопреноидами, представляют собой органические соединения, подобные терпенам, полученные из пятиуглеродных изопреновых единиц. Известно более 10 000 типов терпеноидов. Большинство из них имеют многоциклическую структуру, различающуюся как по функциональным группам, так и по основному углеродному скелету. Монотерпеноиды, содержащие 2 изопреновые единицы, являются летучими эфирными маслами, такими как цитронелла, лимонен, ментол, камфора и пинен. Дитерпеноиды, состоящие из 4 изопреновых единиц, широко распространены в латексе и смолах и могут быть довольно токсичными. Дитерпены ответственны за ядовитость листьев рододендрона. Растительные стероиды и стеролы также производятся из терпеноидных предшественников, включая витамин D, гликозиды (например, дигиталис) и сапонины (которые лизируют эритроциты травоядных). Фенолы, иногда называемые фенолами, состоят из ароматического шестиуглеродного кольца, связанного с гидроксильной группой. Некоторые фенолы обладают антисептическими свойствами, в то время как другие нарушают эндокринную активность. Фенолы варьируются от простых танинов до более сложных флавоноидов, которые придают растениям большую часть их красного, синего, желтого и белого пигментов. Комплексные фенолы, называемые полифенолами, способны оказывать на человека множество различных эффектов, включая антиоксидантные свойства. Некоторые примеры фенолов, используемых растениями для защиты, включают лигнин, силимарин и каннабиноиды. Конденсированные танины, полимеры, состоящие из 2–50 (или более) молекул флавоноидов, ингибируют пищеварение травоядных, связываясь с потребленными растительными белками и затрудняя их переваривание животными, а также препятствуя всасыванию белков и действию пищеварительных ферментов. Кроме того, некоторые растения используют производные жирных кислот, аминокислоты и даже пептиды в качестве защитных соединений. Холинергический токсин цикутоксин, содержащийся в вехе ядовитом, является полиином, полученным из метаболизма жирных кислот. Оксалилдиаминопропионовая кислота – нейротоксичная аминокислота, вырабатываемая в качестве защитного метаболита в горохе (Lathyrus sativus). Синтез фтороацетата в некоторых растениях является примером использования небольших молекул для нарушения метаболизма травоядных, в данном случае цикла Кребса.

Plants have evolved many secondary metabolites involved in plant defense, which are collectively known as antiherbivory compounds and can be classified into three sub groups: nitrogen compounds (including alkaloids, cyanogenic glycosides, glucosinolates and benzoxazinoids), terpenoids, and phenolics. Alkaloids are derived from various amino acids. Over 3000 known alkaloids exist, examples include nicotine, caffeine, morphine, cocaine, colchicine, ergolines, strychnine, and quinine. Alkaloids have pharmacological effects on humans and other animals. Some alkaloids can inhibit or activate enzymes, or alter carbohydrate and fat storage by inhibiting the formation phosphodiester bonds involved in their breakdown. Certain alkaloids bind to nucleic acids and can inhibit synthesis of proteins and affect DNA repair mechanisms. Alkaloids can also affect cell membrane and cytoskeletal structure causing the cells to weaken, collapse, or leak, and can affect nerve transmission. Although alkaloids act on a diversity of metabolic systems in humans and other animals, they almost uniformly invoke an aversively bitter taste. Cyanogenic glycosides are stored in inactive forms in plant vacuoles. They become toxic when herbivores eat the plant and break cell membranes allowing the glycosides to come into contact with enzymes in the cytoplasm releasing hydrogen cyanide which blocks cellular respiration. Glucosinolates are activated in much the same way as cyanogenic glucosides, and the products can cause gastroenteritis, salivation, diarrhea, and irritation of the mouth. Upon tissue disruption they get into contact with β glucosidases from the chloroplasts, which enzymatically release the toxic aglucones. Whereas some benzoxazinoids are constitutively present, others are only synthesized following herbivore infestation, and thus, considered inducible plant defenses against herbivory. The terpenoids, sometimes referred to as isoprenoids, are organic chemicals similar to terpenes, derived from five carbon isoprene units. There are over 10,000 known types of terpenoids. Most are multicyclic structures which differ from one another in both functional groups, and in basic carbon skeletons. Monoterpenoids, containing 2 isoprene units, are volatile essential oils such as citronella, limonene, menthol, camphor, and pinene. Diterpenoids, 4 isoprene units, are widely distributed in latex and resins, and can be quite toxic. Diterpenes are responsible for making Rhododendron leaves poisonous. Plant steroids and sterols are also produced from terpenoid precursors, including vitamin D, glycosides (such as digitalis) and saponins (which lyse red blood cells of herbivores). Phenolics, sometimes called phenols, consist of an aromatic 6 carbon ring bonded to a hydroxy group. Some phenols have antiseptic properties, while others disrupt endocrine activity. Phenolics range from simple tannins to the more complex flavonoids that give plants much of their red, blue, yellow, and white pigments. Complex phenolics called polyphenols are capable of producing many different types of effects on humans, including antioxidant properties. Some examples of phenolics used for defense in plants are: lignin, silymarin and cannabinoids. Condensed tannins, polymers composed of 2 to 50 (or more) flavonoid molecules, inhibit herbivore digestion by binding to consumed plant proteins and making them more difficult for animals to digest, and by interfering with protein absorption and digestive enzymes. In addition, some plants use fatty acid derivatives, amino acids and even peptides as defenses. The cholinergic toxin, cicutoxin of water hemlock, is a polyyne derived from the fatty acid metabolism. Oxalyldiaminopropionic acid is a neurotoxic amino acid produced as a defensive metabolite in the grass pea (Lathyrus sativus). The synthesis of fluoroacetate in several plants is an example of the use of small molecules to disrupt the metabolism of herbivores, in this case the citric acid cycle.

Механические защиты

См. обзор механических защит Lucas et al., 2000, который остаётся актуальным и авторитетным в данной области по состоянию на 2018 год. Многие растения обладают внешними структурными защитами, препятствующими поеданию травоядными. Структурные защиты можно определить как морфологические или физические признаки, дающие растению эволюционное преимущество, отпугивая травоядных. В зависимости от физических характеристик травоядного (например, размера и наличия защитного покрова), структурные защиты растений на стеблях и листьях могут сдерживать, повреждать или уничтожать поедателя. Некоторые защитные соединения синтезируются внутри растения, но выделяются на его поверхность; например, смолы, лигнины, кремнезём и воск покрывают эпидермис наземных растений, изменяя текстуру растительных тканей. Листья падуба, например, очень гладкие и скользкие, что затрудняет их поедание. Некоторые растения выделяют камедь или сок, захватывающий насекомых.

Колючки и шипы

Листья и стебель растения могут быть покрыты острыми шипами, колючками, терниями или трихомами – волосками на листе, часто с зазубринами, иногда содержащими раздражающие или ядовитые вещества. Структурные особенности растений, такие как колючки, тернии и ости, снижают объём поедания крупными копытными травоядными (например, куду, импала и козами), ограничивая скорость питания травоядных или вызывая износ зубов. Трихомы часто связаны с более низкой скоростью переваривания растительной ткани насекомыми-травоядными. Например, у африканских акаций длинные колючки расположены в нижней части кроны, а короткие – в верхней, которая относительно безопасна от травоядных, таких как жирафы. Деревья, такие как пальмы, защищают свои плоды несколькими слоями защитной оболочки, для прорыва через которые требуются эффективные инструменты, чтобы добраться до семян. Некоторые растения, особенно злаки, используют неперевариваемый кремнезем (а многие растения используют другие относительно непереваримые материалы, такие как лигнин) для защиты от травоядных позвоночных и беспозвоночных. Растения поглощают кремний из почвы и откладывают его в своих тканях в виде твердых кремнеземных фитолитов. Эти образования механически снижают переваримость растительной ткани, вызывая быстрый износ зубов позвоночных и мандибул насекомых, и эффективны против травоядных как над землей, так и под ней. Этот механизм может предложить будущие устойчивые стратегии борьбы с вредителями.

Тигмонастические движения

Тигмонастические движения, возникающие в ответ на прикосновение, используются некоторыми растениями в качестве защиты. Листья растения Mimosa pudica быстро сжимаются при прямом прикосновении, вибрации или даже электрических и тепловых стимулах. Непосредственной причиной этого механического ответа является резкое изменение тургора в пульвинусах у основания листьев, вызванное осмотическими явлениями. Этот сигнал распространяется по растению как электрическими, так и химическими путями; достаточно потревожить лишь одну листочку. Это уменьшает площадь поверхности, доступную для травоядных, которым представляется нижняя сторона каждой листовки, и приводит к увядшему виду. Также это может физически стряхнуть мелких травоядных, таких как насекомые. Хотя многие люди, не связанные с наукой, обычно полагают, что эти растения превосходно защищены, многие из них эволюционировали в бедных питательными веществами почвах. Чтобы получить достаточное количество питательных веществ в таких условиях, они должны использовать альтернативный способ. Они используют насекомых и мелких птиц для получения необходимых минералов посредством насекомоядности. Насекомоядные растения используют насекомоядность не для самозащиты, а для получения необходимых питательных веществ.

Мимика и камуфляж

Некоторые растения имитируют наличие яиц насекомых на листьях, чтобы отпугнуть насекомых от откладывания яиц. Поскольку самки бабочек менее склонны откладывать яйца на растениях, где уже есть яйца других бабочек, некоторые виды неотропических лиан рода Passiflora (пассифлора, страстоцвет) имеют на листьях физические структуры, похожие на желтые яйца бабочек Heliconius, что препятствует их яйцекладке.

Косвенные защиты

Другая категория защиты растений – это характеристики, которые косвенно защищают растение, повышая вероятность привлечения естественных врагов травоядных. Такой механизм известен как мутуализм, в данном случае – мутуализм типа "враг моего врага". Одной из таких характеристик являются полухимические вещества, выделяемые растениями. Полухимические вещества – это группа летучих органических соединений, участвующих во взаимодействиях между организмами. Одной из групп полухимических веществ являются аллелохимические вещества, состоящие из алломонов, играющих защитную роль в межвидовой коммуникации, и кайромонов, используемых организмами более высоких трофических уровней для поиска источников пищи. Когда растение подвергается атаке, оно выделяет аллелохимические вещества, содержащие аномальное соотношение этих растительных летучих веществ, индуцированных травоядными (HIPV). Хищники воспринимают эти летучие вещества как сигналы о наличии пищи, привлекая их к поврежденному растению и питающимся травоядным. Последующее сокращение численности травоядных дает растению преимущество в выживаемости и демонстрирует косвенные защитные возможности полухимических веществ. Однако индуцированные летучие вещества имеют и недостатки: некоторые исследования показывают, что эти вещества могут привлекать травоядных. Растения иногда предоставляют естественным врагам травоядных убежище и пищу, известные как "биотические" механизмы защиты, для поддержания их присутствия. Например, деревья рода *Macaranga* адаптировали тонкие стенки своих стеблей, создавая идеальное убежище для муравьев рода *Crematogaster*, которые, в свою очередь, защищают растение от травоядных. Помимо убежища, растение также предоставляет муравьям исключительный источник пищи – специальные пищевые тела, производимые растением. Аналогично, у нескольких видов акаций развились стеблевые колючки (прямая защита), утолщенные в основании и образующие полость, служащую убежищем для защитных муравьев. Эти акации также производят нектар во внецветковых нектариях на листьях в качестве пищи для муравьев. Распространено использование растений эндофитных грибов в целях защиты. Большинство растений содержат эндофиты – микроорганизмы, живущие внутри них. Некоторые из них вызывают заболевания, другие же защищают растения от травоядных и патогенных микробов. Эндофиты могут помогать растению, производя токсины, вредные для других организмов, атакующих растение, например, грибы, производящие алкалоиды, часто встречающиеся в злаках, таких как овсяница луговая (*Festuca arundinacea*), зараженная *Neotyphodium coenophialum*. Деревья одного вида образуют союзы с другими видами деревьев для повышения своей выживаемости. Они общаются и находятся в зависимых отношениях посредством подземных связей под почвой, называемых микоризными сетями, что позволяет им обмениваться водой, питательными веществами и различными сигналами об атаках хищников, а также поддерживать свою иммунную систему. В лесу деревья, подвергшиеся атаке, посылают сигналы бедствия, предупреждающие соседние деревья об изменении их поведения (защиты). Другие реакции, такие как изменение цвета листьев перед опаданием, также были предложены как адаптации, которые могут нарушить маскировку травоядных. Осенняя окраска листьев также может служить честным предупреждающим сигналом о готовности к защите от насекомых-вредителей, мигрирующих на деревья осенью.

Another category of plant defenses are those features that indirectly protect the plant by enhancing the probability of attracting the natural enemies of herbivores. Such an arrangement is known as mutualism, in this case of the "enemy of my enemy" variety. One such feature are semiochemicals, given off by plants. Semiochemicals are a group of volatile organic compounds involved in interactions between organisms. One group of semiochemicals are allelochemicals; consisting of allomones, which play a defensive role in interspecies communication, and kairomones, which are used by members of higher trophic levels to locate food sources. When a plant is attacked it releases allelochemics containing an abnormal ratio of these herbivore induced plant volatiles (HIPVs). Predators sense these volatiles as food cues, attracting them to the damaged plant, and to feeding herbivores. The subsequent reduction in the number of herbivores confers a fitness benefit to the plant and demonstrates the indirect defensive capabilities of semiochemicals. Induced volatiles also have drawbacks, however; some studies have suggested that these volatiles attract herbivores. Plants sometimes provide housing and food items for natural enemies of herbivores, known as "biotic" defense mechanisms, as a means to maintain their presence. For example, trees from the genus Macaranga have adapted their thin stem walls to create ideal housing for an ant species (genus Crematogaster), which, in turn, protects the plant from herbivores. In addition to providing housing, the plant also provides the ant with its exclusive food source; from the food bodies produced by the plant. Similarly, several Acacia tree species have developed stipular spines (direct defenses) that are swollen at the base, forming a hollow structure that provides housing for protective ants. These Acacia trees also produce nectar in extrafloral nectaries on their leaves as food for the ants. Plant use of endophytic fungi in defense is common. Most plants have endophytes, microbial organisms that live within them. While some cause disease, others protect plants from herbivores and pathogenic microbes. Endophytes can help the plant by producing toxins harmful to other organisms that would attack the plant, such as alkaloid producing fungi which are common in grasses such as tall fescue (Festuca arundinacea), which is infected by Neotyphodium coenophialum. Trees of the same species form alliances with other tree species in order to improve their survival rate. They communicate and have dependent relationships through connections below the soil called underground mycorrhiza networks, which allows them to share water/nutrients and various signals for predatory attacks while also protecting its immune system. Within a forest of trees, the ones getting attacked send communication distress signals that alerts neighboring trees to alter their behavior (defense). Other responses such as the change of leaf colors prior to fall have also been suggested as adaptations that may help undermine the camouflage of herbivores. Autumn leaf color has also been suggested to act as an honest warning signal of defensive commitment towards insect pests that migrate to the trees in autumn.

Затраты и выгоды

Оборонительные структуры и химические вещества обходятся дорого, поскольку требуют ресурсов, которые растения могли бы использовать для максимизации роста и размножения. В некоторых ситуациях рост растений замедляется, когда большая часть питательных веществ расходуется на выработку токсинов или регенерацию частей растений. Было предложено множество моделей для изучения того, как и почему некоторые растения инвестируют в защиту от травоядных. Данная модель рассматривает три основных фактора: риск нападения, ценность части растения и стоимость защиты. Первый фактор, определяющий оптимальную защиту, – это риск: какова вероятность атаки на растение или его отдельные части? Это также связано с гипотезой о заметности растений, которая утверждает, что растение будет активно инвестировать в широкодействующие защитные механизмы, если его легко обнаружить травоядным. Примеры заметных растений, производящих обобщенную защиту, включают долгоживущие деревья, кустарники и многолетние травы. В целом, репродуктивные органы сложнее восстановить, чем вегетативные, конечные листья ценнее базальных, а потеря частей растения в середине сезона сильнее снижает приспособленность, чем удаление в начале или конце сезона. Особенно хорошо защищены семена. Например, семена многих съедобных плодов и орехов содержат цианогенные гликозиды, такие как амигдалин. Это обусловлено необходимостью сбалансировать усилия, затрачиваемые на то, чтобы сделать плод привлекательным для животных-распространителей, и при этом обеспечить сохранность семян. Наконец, необходимо учитывать стоимость: во сколько обойдется растению конкретная оборонительная стратегия с точки зрения энергии и материалов? Это особенно важно, поскольку энергия, затраченная на защиту, не может быть использована для других функций, таких как размножение и рост. Гипотеза об оптимальной защите предсказывает, что растения будут выделять больше энергии на защиту, когда преимущества защиты перевешивают затраты, особенно в условиях сильного давления травоядных.

Defensive structures and chemicals are costly as they require resources that could otherwise be used by plants to maximize growth and reproduction. In some situations, plant growth slows down when most of the nutrients are being used for the generation of toxins or regeneration of plant parts. Many models have been proposed to explore how and why some plants make this investment in defenses against herbivores. This model considers three main factors, namely: risk of attack, value of the plant part, and the cost of defense. The first factor determining optimal defense is risk: how likely is it that a plant or certain plant parts will be attacked? This is also related to the plant apparency hypothesis, which states that a plant will invest heavily in broadly effective defenses when the plant is easily found by herbivores. Examples of apparent plants that produce generalized protections include long living trees, shrubs, and perennial grasses. In general, reproductive parts are not as easily replaced as vegetative parts, terminal leaves have greater value than basal leaves, and the loss of plant parts mid season has a greater negative effect on fitness than removal at the beginning or end of the season. Seeds in particular tend to be very well protected. For example, the seeds of many edible fruits and nuts contain cyanogenic glycosides such as amygdalin. This results from the need to balance the effort needed to make the fruit attractive to animal dispersers while ensuring that the seeds are not destroyed by the animal. The final consideration is cost: how much will a particular defensive strategy cost a plant in energy and materials? This is particularly important, as energy spent on defense cannot be used for other functions, such as reproduction and growth. The optimal defense hypothesis predicts that plants will allocate more energy towards defense when the benefits of protection outweigh the costs, specifically in situations where there is high herbivore pressure.

Гипотеза баланса углерода и питательных веществ

Гипотеза баланса углерода и питательных веществ, также известная как гипотеза экологических ограничений или модель баланса углерода и питательных веществ (CNBM), утверждает, что различные типы растительных защитных механизмов являются реакцией на изменения уровня питательных веществ в окружающей среде. Эта гипотеза предсказывает, что соотношение углерода и азота в растениях определяет, какие вторичные метаболиты будут синтезироваться. Например, растения, растущие на бедных азотом почвах, будут использовать углеродсодержащие защитные механизмы (в основном, снижающие переваримость), в то время как растения, растущие в условиях дефицита углерода (например, в тенистых условиях), с большей вероятностью будут производить азотсодержащие токсины. Гипотеза также предсказывает, что растения способны изменять свои защитные механизмы в ответ на изменения в доступности питательных веществ. Например, если растения выращиваются в условиях низкого содержания азота, они будут использовать оборонительную стратегию, состоящую из конститутивных углеродсодержащих защитных механизмов. Если уровень питательных веществ впоследствии увеличится, например, при внесении удобрений, эти углеродсодержащие защитные механизмы уменьшатся.

Гипотеза о темпах роста

Гипотеза скорости роста, также известная как гипотеза доступности ресурсов, утверждает, что стратегии защиты определяются внутренней скоростью роста растения, которая, в свою очередь, определяется доступными для растения ресурсами. Основное предположение заключается в том, что доступные ресурсы являются ограничивающим фактором, определяющим максимальную скорость роста вида растений. Эта модель предсказывает, что уровень инвестиций в защиту будет увеличиваться по мере снижения потенциала роста. Кроме того, растения в бедных ресурсами областях, с изначально медленными темпами роста, как правило, имеют долговечные листья и побеги, а потеря частей растения может привести к потере дефицитных и ценных питательных веществ. Для проверки этой модели была проведена взаимная пересадка саженцев 20 видов деревьев между глинистыми почвами (богатыми питательными веществами) и белым песком (бедными питательными веществами), чтобы определить, ограничивают ли компромиссы между скоростью роста и защитой распространение видов в определенных местообитаниях. При посадке в белый песок и защите от травоядных, саженцы, происходящие из глинистой почвы, превзошли по росту те, что происходили из бедного песка, но в присутствии травоядных саженцы, происходящие из белого песка, показали лучшие результаты, вероятно, из-за более высокого уровня их постоянной углеродной защиты. Эти результаты позволяют предположить, что стратегии защиты ограничивают ареалы некоторых растений.

Гипотеза баланса роста и дифференциации

Гипотеза баланса между ростом и дифференциацией утверждает, что защитные механизмы растений являются результатом компромисса между "процессами, связанными с ростом" и "процессами, связанными с дифференциацией" в различных условиях среды. Процессы, связанные с дифференциацией, определяются как "процессы, улучшающие структуру или функцию существующих клеток (то есть созревание и специализация)". У *Brassica rapa* устойчивость к *Peronospora parasitica* и скорость роста находятся в обратной зависимости. Вместо этого эти растения полагаются на сверхкомпенсацию (которая рассматривается как форма мутуализма) при нападении травоядных. Сверхкомпенсация определяется как более высокая приспособленность при атаке травоядным. Это взаимовыгодные отношения: травоядный получает пищу, а растение быстро отращивает утраченную часть. У этих растений повышается вероятность размножения, и их приспособленность увеличивается.

Сельское хозяйство

Различия в восприимчивости растений к вредителям, вероятно, были известны уже на ранних этапах развития сельского хозяйства. В исторические времена наблюдения за такими различиями в восприимчивости предоставляли решения для важных социально-экономических проблем. В 1860 году из Северной Америки во Францию был завезён тля филлоксера, которая за 25 лет уничтожила почти треть (100 000 км²) французских виноградников. Чарльз Валентин Райли отметил, что американский вид Vitis labrusca устойчив к филлоксере. Райли совместно с Ж. Е. Планшоном помогли спасти французскую винодельческую отрасль, предложив прививать восприимчивые, но высококачественные сорта винограда на подвои Vitis labrusca. Формальное изучение устойчивости растений к поеданию впервые было подробно рассмотрено в 1951 году Реджинальдом Генри Пейнтером, которого считают основоположником этого направления исследований, в его книге «Устойчивость растений к насекомым». В то время как эта работа послужила основой для дальнейших исследований в США, работы Чеснокова легли в основу дальнейших исследований в СССР. Молодые побеги травы иногда содержат высокое количество синильной кислоты и могут вызывать отравление скота на пастбищах. Производство цианогенных веществ в травах в основном является защитой от травоядных. Изобретение человеком приготовления пищи, возможно, особенно помогло преодолеть многие защитные химические вещества растений. Многие ингибиторы ферментов в зерновых и бобовых культурах, такие как трипсиновые ингибиторы, широко распространенные в бобовых, денатурируются при приготовлении пищи, что делает их перевариваемыми. С конца XVII века известно, что растения содержат вредные химические вещества, которых избегают насекомые. Эти химические вещества использовались человеком в качестве ранних инсектицидов; в 1690 году никотин был извлечён из табака и использовался в качестве контактного инсектицида. В 1773 году растения, поражённые насекомыми, обрабатывались никотиновым дымом, нагревая табак и направляя дым на растения. Цветки видов хризантем содержат пиретрин, являющийся мощным инсектицидом. В последующие годы изучение устойчивости растений стало важной областью исследований в сельском хозяйстве и селекции растений, особенно потому, что она может служить безопасной и недорогой альтернативой использованию пестицидов. Важная роль вторичных растительных веществ в защите растений была описана в конце 1950-х годов Винсентом Детье и Г. С. Френкелем. Использование ботанических пестицидов широко распространено, примечательными примерами являются азадирахтин из нима (Azadirachta indica), d-лимонен из видов цитрусовых, ротенон из Derris, капсаицин из перца чили и пиретрум. Природные материалы, содержащиеся в окружающей среде, также индуцируют устойчивость растений. Хитозан, полученный из хитина, индуцирует естественный защитный ответ растения против патогенов, болезней и насекомых, включая цистообразующих нематод; оба одобрены EPA в качестве биопестицидов для снижения зависимости от токсичных пестицидов. Селекционное разведение сельскохозяйственных растений часто включает отбор против собственных стратегий устойчивости растений. Это делает сорта сельскохозяйственных растений особенно восприимчивыми к вредителям, в отличие от их диких родственников. При селекции на устойчивость растений-хозяев часто дикие родственники служат источником генов устойчивости. Эти гены включаются с использованием традиционных методов селекции растений, но также дополняются рекомбинантными технологиями, которые позволяют вводить гены из совершенно неродственных организмов. Наиболее известным трансгенным подходом является введение генов бактериального вида Bacillus thuringiensis в растения. Бактерия производит белки, которые при поедании убивают гусениц чешуекрылых. Ген, кодирующий эти высокотоксичные белки, при введении в геном растения-хозяина, обеспечивает устойчивость к гусеницам, когда те же токсичные белки производятся внутри растения. Однако этот подход вызывает споры из-за возможности экологических и токсикологических побочных эффектов.

The variation of plant susceptibility to pests was probably known even in the early stages of agriculture in humans. In historic times, the observation of such variations in susceptibility have provided solutions for major socio economic problems. The hemipteran pest insect phylloxera was introduced from North America to France in 1860 and in 25 years it destroyed nearly a third (100,000 km2) of French vineyards. Charles Valentine Riley noted that the American species Vitis labrusca was resistant to Phylloxera. Riley, with J. E. Planchon, helped save the French wine industry by suggesting the grafting of the susceptible but high quality grapes onto Vitis labrusca root stocks. The formal study of plant resistance to herbivory was first covered extensively in 1951 by Reginald Henry Painter, who is widely regarded as the founder of this area of research, in his book Plant Resistance to Insects. While this work pioneered further research in the US, the work of Chesnokov was the basis of further research in the USSR. Fresh growth of grass is sometimes high in prussic acid content and can cause poisoning of grazing livestock. The production of cyanogenic chemicals in grasses is primarily a defense against herbivores. The human innovation of cooking may have been particularly helpful in overcoming many of the defensive chemicals of plants. Many enzyme inhibitors in cereal grains and pulses, such as trypsin inhibitors prevalent in pulse crops, are denatured by cooking, making them digestible. It has been known since the late 17th century that plants contain noxious chemicals which are avoided by insects. These chemicals have been used by man as early insecticides; in 1690 nicotine was extracted from tobacco and used as a contact insecticide. In 1773, insect infested plants were treated with nicotine fumigation by heating tobacco and blowing the smoke over the plants. The flowers of Chrysanthemum species contain pyrethrin which is a potent insecticide. In later years, the applications of plant resistance became an important area of research in agriculture and plant breeding, particularly because they can serve as a safe and low cost alternative to the use of pesticides. The important role of secondary plant substances in plant defense was described in the late 1950s by Vincent Dethier and G. S. Fraenkel. The use of botanical pesticides is widespread and notable examples include Azadirachtin from the neem (Azadirachta indica), d Limonene from Citrus species, Rotenone from Derris, Capsaicin from chili pepper and Pyrethrum. Natural materials found in the environment also induce plant resistance as well. Chitosan derived from chitin induce a plant's natural defense response against pathogens, diseases and insects including cyst nematodes, both are approved as biopesticides by the EPA to reduce the dependence on toxic pesticides. The selective breeding of crop plants often involves selection against the plant's intrinsic resistance strategies. This makes crop plant varieties particularly susceptible to pests unlike their wild relatives. In breeding for host plant resistance, it is often the wild relatives that provide the source of resistance genes. These genes are incorporated using conventional approaches to plant breeding, but have also been augmented by recombinant techniques, which allow introduction of genes from completely unrelated organisms. The most famous transgenic approach is the introduction of genes from the bacterial species, Bacillus thuringiensis, into plants. The bacterium produces proteins that, when ingested, kill lepidopteran caterpillars. The gene encoding for these highly toxic proteins, when introduced into the host plant genome, confers resistance against caterpillars, when the same toxic proteins are produced within the plant. This approach is controversial, however, due to the possibility of ecological and toxicological side effects.

Фармацевтические

Многие из современных лекарственных препаратов происходят из вторичных метаболитов, которые растения используют для защиты от травоядных, включая опиум, аспирин, кокаин и атропин. Эти химические вещества эволюционировали, чтобы специфически воздействовать на биохимию насекомых. Однако многие из этих биохимических путей консервативны у позвоночных, включая человека, и эти вещества действуют на биохимию человека схожим с насекомыми образом. Поэтому было предложено, что изучение взаимодействия растений и насекомых может быть полезным при биопоиске. Есть свидетельства того, что люди начали использовать растительные алкалоиды в медицинских целях уже в 3000 году до нашей эры.

На протяжении истории мандрагоры (Mandragora officinarum) пользовались большим спросом благодаря своей репутации афродизиака. Однако корни мандрагоры также содержат значительное количество алкалоида скополамина, который в высоких дозах оказывает угнетающее действие на центральную нервную систему и делает растение высокотоксичным для травоядных. Позже было установлено, что скополамин используется в медицине для обезболивания до и во время родов; в меньших дозах он применяется для предотвращения укачивания. Одним из наиболее известных медицинских терпенов является противораковый препарат таксол, выделенный из коры тихоокеанского тиса (Taxus brevifolia) в начале 1960-х годов.

Биологический контроль вредителей

Отпугивающее совместное выращивание растений, защитные живые изгороди и "препятствующее отпугивающее" смешанное выращивание, с использованием устойчивых видов растений-хозяев в качестве полезных "агентов биологической защиты", является методом в программах биологической борьбы с вредителями для: органического садоводства, садоводства для дикой природы, устойчивого садоводства и устойчивого ландшафтного дизайна; в органическом земледелии и устойчивом сельском хозяйстве; и в методах экологического восстановления для проектов восстановления среды обитания.