Введение
Сравнение процессов развития организмов
Эволюционная биология развития (неформально, evo devo) – это область биологических исследований, которая сравнивает процессы развития различных организмов, чтобы понять, как эволюционировали эти процессы. Эта область зародилась в XIX веке, когда эмбриология столкнулась с загадкой: зоологи не знали, как контролируется эмбриональное развитие на молекулярном уровне. Чарльз Дарвин отметил, что сходство эмбрионов указывает на общее происхождение, но существенного прогресса достигнуто не было до 1970-х годов. Тогда технология рекомбинантной ДНК наконец объединила эмбриологию с молекулярной генетикой. Ключевым ранним открытием стали гомеотические гены, регулирующие развитие широкого спектра эукариот. Эта область включает в себя несколько основных эволюционных концепций. Одна из них – глубокая гомология, заключающаяся в том, что, казалось бы, непохожие органы, такие как глаза насекомых, позвоночных и головоногих моллюсков, которые долгое время считались эволюционировавшими независимо, контролируются схожими генами, такими как Pax 6, входящими в инструментарий генов evo devo. Эти гены древние и высоко консервативны среди фил; они формируют пространственно-временные паттерны, которые определяют форму эмбриона и, в конечном итоге, план строения организма. Другая концепция заключается в том, что виды мало различаются по своим структурным генам, кодирующим, например, ферменты; различие заключается в регуляции экспрессии генов генами инструментария. Эти гены многократно используются в различных частях эмбриона и на разных стадиях развития, формируя сложный каскад контроля, включающий и выключающий другие регуляторные и структурные гены в определенной последовательности. Это многократное плейотропное использование объясняет высокую консервативность этих генов, поскольку любое изменение может иметь множество негативных последствий, которым будет противодействовать естественный отбор. Новые морфологические признаки и, в конечном итоге, новые виды возникают в результате вариаций в инструментарии генов, либо когда гены экспрессируются по новому паттерну, либо когда гены инструментария приобретают дополнительные функции. Существует также неоламаркистская теория о том, что эпигенетические изменения впоследствии закрепляются на уровне генов, что, возможно, имело значение на ранних этапах эволюции многоклеточной жизни.
Ранние теории
Философы начали размышлять о том, как животные обретают форму в утробе матери, еще в классическую эпоху. Аристотель в своем трактате «Физика» утверждает, что по мнению Эмпедокла, порядок «спонтанно» возникает в развивающемся эмбрионе. В трактате «Части животных» он доказывает ошибочность теории Эмпедокла. Согласно Аристотелю, Эмпедокл полагал, что позвоночный столб разделяется на позвонки, поскольку эмбрион, как он выразился, извивается и ломает его на части. Аристотель же утверждает, что этот процесс имеет заранее заданную цель: «семя», из которого развивается эмбрион, изначально содержит в себе «потенциал» стать конкретными частями тела, такими как позвонки. Более того, каждый вид животных порождает потомство своего вида: люди рожают только людей.
Вкратце
Этьен Серр предложил теорию рекапитуляции в эволюционном развитии в 1824–26 годах, перекликаясь с идеями Иоганна Фридриха Меккеля, высказанными в 1808 году. Они утверждали, что эмбрионы «более высокоорганизованных» животных проходят или повторяют ряд стадий, каждая из которых напоминает животное, стоящее ниже в иерархии живых существ. Например, мозг человеческого эмбриона сначала походил на мозг рыбы, затем – на мозг рептилии, птицы и млекопитающего, прежде чем стать отчетливо человеческим. Эмбриолог Карл Эрнст фон Баер возражал против этого, утверждая в 1828 году, что не существует линейной последовательности, как в иерархии живых существ, основанной на едином плане строения тела, а происходит процесс эпигенеза, в ходе которого структуры дифференцируются. Фон Баер вместо этого выделил четыре различных плана строения тела животных: лучевую, как у морских звезд; моллюсковую, как у двустворчатых; членистоногую, как у лобстеров; и позвоночную, как у рыб. Зоологи в основном отказались от теории рекапитуляции, хотя Эрнст Геккель вновь выдвинул её в 1866 году.
Эволюционная морфология
С начала XIX века и на протяжении большей части XX века эмбриология сталкивалась с загадкой. Животные развивались во взрослых особей с сильно различающимся строением тела, часто проходя через схожие стадии, начиная с яйца, однако зоологи почти ничего не знали о молекулярных механизмах, контролирующих эмбриональное развитие, и, следовательно, о том, как эволюционировали сами процессы развития. Чарльз Дарвин утверждал, что общая эмбриональная структура указывает на общего предка. Например, в своей книге 1859 года «О происхождении видов» Дарвин упомянул личинок ракообразных, напоминающих личинок ракушек, чьи сидячие взрослые особи совершенно не похожи на других членистоногих; Линней и Кювье классифицировали их как моллюсков. Дарвин также отметил открытие Александра Ковалевского о том, что туникаты также не являются моллюсками, но в личиночной стадии имеют хорду и жаберные щели, которые развиваются из тех же зародышевых листков, что и соответствующие структуры у позвоночных, и поэтому должны быть отнесены к хордовым. Таким образом, зоология XIX века превратила эмбриологию в эволюционную науку, связав филогенез с гомологиями между зародышевыми листками эмбрионов. Зоологи, включая Фрица Мюллера, предложили использовать эмбриологию для выявления филогенетических связей между таксонами. Мюллер показал, что ракообразные разделяют личинку науплиус, идентифицировав несколько паразитических видов, которые ранее не были признаны ракообразными. Мюллер также пришел к выводу, что естественный отбор действует на личинок так же, как и на взрослых особей, опровергая рекапитуляцию, которая предполагала бы защиту личиночных форм от естественного отбора. В 1917 году Д’Арси Томпсон написал книгу о формах животных, показав с помощью простых математических расчетов, как небольшие изменения параметров, например, углов спиральной раковины брюхоногого моллюска, могут радикально изменить форму животного, хотя он отдавал предпочтение механическому, а не эволюционному объяснению. Но без молекулярных данных прогресс остановился. Он моделировал каталитические химические реакции, используя частные дифференциальные уравнения, показав, что закономерности возникают, когда химическая реакция производит как катализатор (А), так и ингибитор (В), замедляющий производство А. Если А и В затем диффундируют с разной скоростью, А доминирует в одних местах, а В – в других. Русский биохимик Борис Белоусов провел эксперименты с аналогичными результатами, но не смог их опубликовать, поскольку ученые того времени считали, что создание видимого порядка противоречит второму закону термодинамики.
Современный синтез начала 20-го века
В так называемом современном синтезе начала XX века, в период с 1918 по 1930 год, Рональд Фишер объединил теорию эволюции Дарвина с его акцентом на естественный отбор, наследственность и изменчивость, и законы генетики Грегора Менделя в единую стройную структуру для эволюционной биологии. Биологи полагали, что организм является непосредственным отражением составляющих его генов: гены кодировали белки, которые формировали тело организма. Биохимические пути (и, как они предполагали, новые виды) эволюционировали посредством мутаций в этих генах. Это была простая, ясная и почти исчерпывающая картина, но она не объясняла эмбриологию. Шон Б. Кэрролл заметил, что если бы идеи эволюционной теории развития (эво-дево) были доступны, эмбриология, несомненно, сыграла бы центральную роль в синтезе, показав, что эволюция может происходить посредством гетерохронии, например, в сохранении ювенильных признаков у взрослых особей. Однако, несмотря на работы де Бира, современный синтез в значительной степени игнорировал эмбриональное развитие при объяснении формы организмов, поскольку популяционная генетика казалась достаточным объяснением того, как формы эволюционировали.
Лак оперон
В 1961 году Жак Моно, Жан-Пьер Ченжу и Франсуа Якоб открыли лакоперон в бактерии Escherichia coli. Это был набор генов, организованных в контур обратной связи, так что их продукты синтезировались только при "включении" под воздействием фактора окружающей среды. Одним из этих продуктов являлся фермент, расщепляющий сахар лактозу, а сама лактоза и была фактором, активирующим гены. Это стало настоящим прозрением, поскольку впервые было продемонстрировано, что гены, даже в организмах, таких как бактерии, находятся под строгим контролем. Из этого следовало, что многие другие гены также подвергаются сложной регуляции.
Рождение эво-дево и второй синтез
В 1977 году началась революция в понимании эволюции и биологии развития, связанная с появлением технологии рекомбинантной ДНК в генетике, книгой Стивена Дж. Гулда «Онтогенез и филогенез» и статьей Франсуа Якоба «Эволюция и импровизация». Гулд окончательно опроверг интерпретацию эволюционной эмбриологии, предложенную Геккелем, а Якоб выдвинул альтернативную теорию, которая, наконец, объединила эмбриологию с молекулярной генетикой, филогенетикой и эволюционной биологией, сформировав эво-дево. В 1978 году Эдвард Б. Льюис открыл гомеотические гены, регулирующие эмбриональное развитие у плодовых мух дрозофилы, которые, как и все насекомые, относятся к типу членистоногих – одному из основных типов беспозвоночных животных. Билл МакГиннис вскоре обнаружил гомеотические генные последовательности, гомеобоксы, у животных других типов, у позвоночных, таких как лягушки, птицы и млекопитающие; позже они были найдены также у грибов, например, дрожжей, и у растений. Стало очевидно, что гены, контролирующие развитие всех эукариот, обладают значительным сходством. В 1980 году Кристиан Нюсслейн-Фольхард и Эрик Вишаус описали гены-разрывы, которые участвуют в формировании паттерна сегментации в эмбрионах плодовых мух; они и Льюис были удостоены Нобелевской премии за свою работу в 1995 году. Впоследствии были обнаружены более специфические сходства: например, в 1989 году было установлено, что ген Distal less участвует в развитии придатка или конечностей у плодовых мух, плавников рыб, крыльев куриц, параподий морских кольчатых червей, ампул и сифонов туникатов и трубчатых ножек морских ежей. Очевидно, что этот ген имеет древнее происхождение, восходящее к последнему общему предку двустороннесимметричных животных (до эдиакарского периода, начавшегося около 635 миллионов лет назад). Эво-дево начало раскрывать механизмы построения тел всех животных в процессе развития.
Глубокая гомология
Примерно сферические яйца разных животных дают начало уникальным морфологиям, от медуз до лобстеров, бабочек до слонов. Многие из этих организмов разделяют одни и те же структурные гены для белков-строителей, таких как коллаген и ферменты, но биологи ожидали, что каждая группа животных будет иметь свои собственные правила развития. Сюрприз эволюционной теории развития заключается в том, что формирование тела контролируется относительно небольшим процентом генов, и что эти регуляторные гены древние и общие для всех животных. У жирафа нет гена для длинной шеи, как и у слона нет гена для большого тела. Форма их тел определяется системой переключателей, которая заставляет развитие различных признаков начинаться раньше или позже, происходить в той или иной части эмбриона и продолжаться в течение большего или меньшего времени. Используя подобный подход, в 1994 году Вальтер Геринг обнаружил, что ген *pax6*, жизненно важный для формирования глаз у плодовых мушек, точно соответствует гену, формирующему глаза у мышей и людей. Тот же ген был быстро обнаружен у многих других групп животных, например, у кальмаров – головоногих моллюсков. Биологи, включая Эрнста Майра, полагали, что глаза возникли в животном царстве как минимум 40 раз, поскольку анатомия различных типов глаз сильно различается. Однако данные о гене *pax6* свидетельствовали о том, что одни и те же гены контролируют развитие глаз у всех этих животных, что указывает на их происхождение от общего предка. Эта идея впоследствии была распространена на эволюцию эмбриогенеза и привела к радикальному пересмотру значения гомологии в эволюционной биологии. Хотя другие гены «инструментария» участвуют в формировании плана тела растений, гены *homeobox* также встречаются у растений, что подразумевает их общность для всех эукариот.
Регуляторные сети эмбриона
Белковые продукты регуляторного набора инструментов используются повторно не за счет дупликации и модификации, а посредством сложной мозаики плейотропии, применяясь без изменений во многих независимых процессах развития, формируя структуру множества различных частей тела. Белки Bicoid, Hunchback и Caudal, в свою очередь, регулируют транскрипцию генов-разрывов, таких как giant, knirps, Krüppel и tailless, в полосатом узоре, создавая первый уровень структур, которые впоследствии станут сегментами. Другой процесс – гаструляция эмбриона – обеспечивается молекулярными моторами миозина II, которые не являются консервативными у разных видов. Этот процесс мог начаться с движений морской воды в окружающей среде, а затем был заменен эволюцией движений тканей в эмбрионе.
Истоки новизны
Среди наиболее удивительных и, возможно, контринтуитивных (с неодарвиновской точки зрения) результатов недавних исследований в эволюционной биологии развития то, что разнообразие планов строения тела и морфологии у организмов, принадлежащих к разным типам, не всегда соответствует разнообразию на уровне последовательностей генов, включая гены генетического инструментария развития и другие гены, участвующие в развитии. Действительно, как отмечали Джон Герхарт и Марк Киршнер, существует явный парадокс: "там, где мы ожидаем увидеть наибольшие вариации, мы находим консервацию, отсутствие изменений". Таким образом, если наблюдаемое морфологическое разнообразие между различными кладами не связано с изменениями в последовательностях генов (например, посредством мутаций), то откуда оно берется? Новые признаки могут возникать в результате мутационно обусловленных изменений в регуляции генов.
Варианты в наборе инструментов
Вариации в генетическом наборе инструментов могли стать причиной значительной части морфологической эволюции животных. Этот набор инструментов может направлять эволюцию двумя путями. Ген из набора инструментов может экспрессироваться по-новому, как, например, когда клюв крупного земляного вьюрка Дарвина увеличился под действием гена BMP, или когда змеи потеряли ноги из-за снижения или полного отсутствия экспрессии гена distal-less в тех местах, где у других рептилий продолжалось формирование конечностей. Или же ген из набора инструментов может приобрести новую функцию, что видно на примере множества функций того же гена distal-less, который контролирует такие разнообразные структуры, как нижняя челюсть у позвоночных, ноги и антенны у плодовых мушек, и рисунок глазных пятен на крыльях бабочек. Учитывая, что небольшие изменения в генах набора инструментов могут вызывать значительные изменения в строении тела, они часто приводили к конвергентному или параллельному развитию одной и той же функции. Ген distal-less формирует рисунок крыльев у бабочек Heliconius erato и Heliconius melpomene, которые являются мюллеровскими мимиками. В так называемой облегченной вариации рисунок их крыльев возник в разных эволюционных событиях, но контролируется одними и теми же генами. Изменения в развитии могут напрямую способствовать видообразованию.
Консолидация эпигенетических изменений
Эволюционные инновации иногда могут возникать в духе Ламарка, начинаясь с эпигенетических изменений регуляции генов или формирования фенотипов, которые впоследствии закрепляются изменениями на уровне генов. Эпигенетические изменения включают модификацию ДНК посредством обратимого метилирования, а также непрограммированную перестройку организма под воздействием физических и других факторов окружающей среды благодаря внутренней пластичности механизмов развития. Биологи Стюарт А. Ньюман и Герд Б. Мюллер предположили, что организмы на ранних этапах истории многоклеточной жизни были более подвержены этой второй категории эпигенетической детерминации, чем современные организмы, что могло послужить основой для ранних макроэволюционных изменений.
Склонность к развитию
Развитие в конкретных линиях может быть направлено либо положительно, в сторону определенной траектории или фенотипа, поэтому положительное направление иногда называют "развитийным импульсом". Например, у брюхоногих моллюсков раковина всегда формируется в виде трубки, растущей как в длину, так и в диаметре; отбор создал большое разнообразие форм раковин, таких как плоские спирали, каури и высокие башенчатые спирали, в рамках этих ограничений. Среди сколопендр литобиоморфы всегда имеют 15 сегментов туловища во взрослом состоянии, вероятно, как результат развитийного направления к нечетному числу сегментов туловища. У другого отряда сколопендр, Geophilomorpha, число сегментов варьируется у разных видов от 27 до 191, но всегда остается нечетным, что является абсолютным ограничением; почти все нечетные числа в этом диапазоне заняты тем или иным видом.
Экологическая эволюционная биология развития
Экологическая эволюционная биология развития объединяет исследования в области биологии развития и экологии для изучения их взаимосвязи с эволюционной теорией. Исследователи изучают такие концепции и механизмы, как пластичность развития, эпигенетическое наследование, генетическая ассимиляция, конструирование ниши и симбиоз.