Смена пола как часть жизненного цикла у видов.

Введение

Смена пола как часть нормального жизненного цикла вида. Последовательный гермафродитизм (называемый дихогамией в ботанике) – один из двух типов гермафродитизма, второй тип – одновременный гермафродитизм. Он проявляется, когда пол организма меняется в какой-то момент его жизни. Последовательный гермафродит производит яйцеклетки (женские гаметы) и сперму (мужские гаметы) на разных стадиях жизни. Последовательный гермафродитизм встречается у многих рыб, брюхоногих моллюсков и растений. Виды, способные к таким изменениям, осуществляют их как нормальное явление в рамках своего репродуктивного цикла, обычно под влиянием социальной структуры или достижения определенного возраста или размера. У некоторых видов рыб последовательный гермафродитизм встречается гораздо чаще, чем одновременный. У животных выделяют различные типы смены пола: от самца к самке (протандрия или протандрический гермафродитизм), от самки к самцу (протогиния или протогинозный гермафродитизм) и двунаправленный (серийный или двунаправленный гермафродитизм). И протогинозный, и протандрический гермафродитизм позволяют организму переключаться между функциональным мужским и функциональным женским полом. Двунаправленные гермафродиты способны менять пол в любом направлении – от самца к самке или от самки к самцу, потенциально неоднократно в течение жизни. У растений отдельные цветки называются дихогамными, если функции мужского и женского полов разделены во времени, хотя растение в целом может одновременно иметь функционально мужские и функционально женские цветки. Цветок считается протогинозным, если его функция начинается с женской, а затем переходит к мужской, и протандрозным, если функция начинается с мужской, а затем переходит к женской. Ранее считалось, что это снижает инбридинг. Однако протандрия представляет собой спектр различных форм, характеризующихся перекрытием между мужской и женской репродуктивной функцией на протяжении жизни организма:

Sex change as part of the normal life cycle of a species

Sequential hermaphroditism (called dichogamy in botany) is one of the two types of hermaphroditism, the other type being simultaneous hermaphroditism. It occurs when the organism's sex changes at some point in its life. A sequential hermaphrodite produces eggs (female gametes) and sperm (male gametes) at different stages in life. Sequential hermaphroditism occurs in many fish, gastropods, and plants. Species that can undergo these changes do so as a normal event within their reproductive cycle, usually cued by either social structure or the achievement of a certain age or size. In some species of fish, sequential hermaphroditism is much more common than simultaneous hermaphroditism. In animals, the different types of change are male to female (protandry or protandrous hermaphroditism), female to male (protogyny or protogynous hermaphroditism), and bidirectional (serial or bidirectional hermaphroditism). Both protogynous and protandrous hermaphroditism allow the organism to switch between functional male and functional female. Bidirectional hermaphrodites have the capacity for sex change in either direction between male and female or female and male, potentially repeatedly during their lifetime. In plants, individual flowers are called dichogamous if their function has the two sexes separated in time, although the plant as a whole may have functionally male and functionally female flowers open at any one moment. A flower is protogynous if its function is first female, then male, and protandrous if its function is first male then female. It used to be thought that this reduced inbreeding, However, protandry features a spectrum of different forms, which are characterized by the overlap between male and female reproductive function throughout an organism's lifetime:

Protandrous sequential hermaphroditism: Early reproduction as a pure male and later reproduction as a pure female. Protandrous hermaphroditism with overlap: Early reproduction as a pure male and later reproduction as a pure female with an intervening overlap between both male and female reproduction. Protandrous simultaneous hermaphroditism: Early pure male reproduction and later reproduction in both sexes. Furthermore, there are also species that reproduce as both sexes throughout their lifespans (i. e simultaneous hermaphrodites), but shift their reproductive resources from male to female over time.

Протандрический последовательный гермафродитизм: раннее размножение исключительно самцом и позднее – исключительно самкой. Протандрический гермафродитизм с перекрытием: раннее размножение исключительно самцом и более позднее – исключительно самкой, с промежуточным периодом перекрытия мужского и женского размножения. Протандрический одновременный гермафродитизм: раннее размножение исключительно самцом и позднее – обоими полами. Кроме того, существуют виды, которые размножаются обоими полами на протяжении всей жизни (то есть являются одновременными гермафродитами), но со временем переносят свои репродуктивные ресурсы от мужского пола к женскому.

Примеры протондров

Протандия встречается в широком диапазоне типов животных. Фактически, протандрический гермафродитизм встречается у многих рыб и моллюсков, но полностью отсутствует у наземных позвоночных. Типичным примером протандрического вида является рыба-клоун, характеризующаяся высокоорганизованным обществом. У вида Amphiprion percula от нуля до четырех особей исключены из размножения, а в морской анемоне обитает размножающаяся пара. Доминирование определяется размером: самка – самая крупная, а репродуктивный самец – второй по величине. Остальная часть группы состоит из постепенно уменьшающихся в размерах самцов, которые не размножаются и не имеют функционирующих гонад. В случае гибели самки, во многих случаях репродуктивный самец набирает вес и становится самкой для данной группы. Затем самый крупный неразмножающийся самец созревает и становится репродуктивным самцом группы. Другие протандрические рыбы встречаются в классах clupeiformes, siluriformes и stomiiformes. Тот факт, что эти группы эволюционно далеки друг от друга и имеют множество промежуточных видов, не проявляющих протандии, убедительно свидетельствует о многократном возникновении протандии. Филогенетические исследования подтверждают это предположение, поскольку состояния предков различаются для каждого семейства. Например, предковое состояние семейства Pomacentridae было гонохорическим (раздельнополым), что указывает на то, что протандия развилась внутри этого семейства. Плоские черви Hymanella retenuova и Laevapex fuscus, брюхоногий моллюск, описываются как функционально протандрические. Сперма созревает в конце зимы и начале весны, яйца – в начале лета, а спаривание происходит только в июне. Это демонстрирует, что самцы не могут размножаться до появления самок, что и обуславливает их функциональную протандричность. Speyeria mormonia, или Мормонский фритилиляр, – вид бабочек, демонстрирующий протандию. В данном случае функциональная протандия проявляется в том, что взрослые самцы появляются на 2–3 недели раньше взрослых самок. Креветки рода Lysmata демонстрируют протандрический одновременный гермафродитизм, при котором они становятся истинными гермафродитами, а не самками.

Protandry occurs in a widespread range of animal phyla. In fact, protandrous hermaphroditism occurs in many fish, mollusks, but is completely absent in terrestrial vertebrates. A common example of a protandrous species are clownfish, which have a very structured society. In the Amphiprion percula species, there are zero to four individuals excluded from breeding and a breeding pair living in a sea anemone. Dominance is based on size, the female being the largest and the reproductive male being the second largest. The rest of the group is made up of progressively smaller males that do not breed and have no functioning gonads. If the female dies, in many cases, the reproductive male gains weight and becomes the female for that group. The largest non breeding male then sexually matures and becomes the reproductive male for the group. Other protandrous fishes can be found in the classes clupeiformes, siluriformes, stomiiformes. Since these groups are distantly related and have many intermediate relatives that are not protandrous, it strongly suggests that protandry evolved multiple times. Phylogenies support this assumption because ancestral states differ for each family. For example, the ancestral state of the family Pomacentridae was gonochoristic (single sexed), indicating that protandry evolved within the family. The flatworms Hymanella retenuova. Laevapex fuscus, a gastropod, is described as being functionally protandric. The sperm matures in late winter and early spring, the eggs mature in early summer, and copulation occurs only in June. This shows that males cannot reproduce until the females appear, thus why they are considered to be functionally protandric. Speyeria mormonia, or the Mormon Fritillary, is a butterfly species exhibiting protandry. In its case, functional protandry refers to the emergence of male adults 2–3 weeks before female adults. The shrimp genus Lysmata perform protandric simultaneous hermaphroditism where they become true hermaphrodites instead of females.

Модель преимущества в размерах

Модель преимущества в размере утверждает, что особи данного пола размножаются более эффективно, достигнув определенного размера или возраста. Для возникновения отбора в пользу последовательного гермафродитизма, мелкие особи должны обладать более высокой репродуктивной пригодностью как особи одного пола, а крупные – как особи противоположного пола. Например, яйцеклетки крупнее сперматозоидов, поэтому более крупные особи способны производить больше яиц, и особи могут максимизировать свой репродуктивный потенциал, начиная жизнь самцом, а затем превращаясь в самку по достижении определенного размера. Уорнер предполагает, что отбор в пользу протандрии может происходить в популяциях, где плодовитость самок увеличивается с возрастом, а особи спариваются случайным образом. Отбор в пользу протогинии может происходить там, где в популяции существуют признаки, снижающие плодовитость самцов в раннем возрасте (территориальность, выбор партнера или неопытность), и когда плодовитость самок снижается с возрастом – последнее, по-видимому, редко встречается в природе. В 2009 году Казанчиглу и Алонсо обнаружили, что диоэция выгодна только тогда, когда стоимость смены пола очень высока. Это указывает на то, что стоимость смены пола сама по себе не объясняет редкость последовательного гермафродитизма. Модель преимущества в размере также объясняет, при каких системах спаривания протогиния или протандрия будут более адаптивными. В гаремной системе спаривания, где один крупный самец контролирует доступ к многочисленным самкам для размножения, этот крупный самец достигает большего репродуктивного успеха, чем мелкая самка, поскольку он может оплодотворить множество порций икры. Таким образом, в такой гаремной системе спаривания (как у многих губанов) протогиния является наиболее адаптивной стратегией ("становиться самкой в молодом возрасте, а затем превращаться в самца, когда вы становитесь крупным и способны контролировать гарем"). В парной системе спаривания (когда один самец спаривается с одной самкой, как у рыбы-клоуна или угря) самец может оплодотворить только одну порцию икры, в то время как самке нужен лишь небольшой самец для оплодотворения ее порции икры. Следовательно, чем крупнее она, тем больше яиц она сможет произвести и оплодотворить. Поэтому в такой парной системе спаривания протандрия является наиболее адаптивной стратегией ("становиться самцом в молодом возрасте, а затем превращаться в самку, когда вы становитесь крупнее").

The size advantage model states that individuals of a given sex reproduce more effectively if they are a certain size or age. To create selection for sequential hermaphroditism, small individuals must have higher reproductive fitness as one sex and larger individuals must have higher reproductive fitness as the opposite sex. For example, eggs are larger than sperm, thus larger individuals are able to make more eggs, so individuals could maximize their reproductive potential by beginning life as male and then turning female upon achieving a certain size. Warner suggests that selection for protandry may occur in populations where female fecundity is augmented with age and individuals mate randomly. Selection for protogyny may occur where there are traits in the population that depress male fecundity at early ages (territoriality, mate selection or inexperience) and when female fecundity is decreased with age, the latter seems to be rare in the field. In 2009, Kazanciglu and Alonzo found that dioecy was only favored when the cost of changing sex was very large. This indicates that the cost of sex change does not explain the rarity of sequential hermaphroditism by itself. The size advantage model also explains under which mating systems protogyny or protandry would be more adaptive. In a haremic mating system, with one large male controlling access to numerous females for mating, this large male achieves greater reprodcutive success than a small female as he can fertilize numerous baches of eggs. So in this kind of haremic mating system (such as many wrasses), protogyny is the most adaptive strategy ("breed as a female when small, and then change to male when you're large and able to control a harem"). In a paired mating system (one male mates with one female, such as in clownfish or moray eels) the male can only fertilize one batch of eggs, whereas the female needs only a small male to fertilize her batch of eggs. so the larger she is, the more eggs she'll be able to produce and have fertilized. Therefore, in this kind of paired mating system, protandry is the most adaptive strategy ("breed as a male when small, and then change to female when you're larger").

Защита от инбридинга

Последовательный гермафродитизм также может защитить от инбридинга в популяциях организмов с низкой подвижностью и/или низкой плотностью расселения, что создает значительный риск встречи братьев и сестер после достижения половой зрелости и скрещивания. Если братья и сестры примерно одного возраста и все начинают жизнь как особи одного пола, а затем переходят к другому полу в примерно одинаковом возрасте, то вероятность того, что они будут одного пола в любой момент времени, очень высока. Это должно значительно снизить вероятность инбридинга. Как протандия, так и протогиния, как известно, помогают предотвратить инбридинг у растений. Многие исследования также направлены на понимание влияния ингибиторов ароматазы на смену пола. Одно из таких исследований было проведено Кобаяши и др. В своей работе они исследовали роль эстрогенов у самцов Halichoeres trimaculatus (Halichoeres trimaculatus). Они обнаружили, что у рыб, которым вводили ингибиторы ароматазы, наблюдалось снижение веса гонад, уровня эстрогена в плазме и пролиферации сперматозоидов в яичках, а также повышение уровня андрогенов. Их результаты указывают на то, что эстрогены играют важную роль в регуляции сперматогенеза у этого протогинного гермафродита. Предыдущие исследования также изучали механизмы смены пола у телеостовых рыб. Во время смены пола их гонады, включая зародышевый эпителий, претерпевают значительные изменения, ремоделирование и реформацию. Одно исследование на Synbranchus marmoratus (Synbranchus marmoratus) показало, что металлопротеиназы (ММП) участвуют в ремоделировании гонад. В этом процессе яичники дегенерировали и постепенно заменялись мужской зародышевой тканью. В частности, действие ММП вызывало значительные изменения в интерстициальной ткани гонад, обеспечивая реорганизацию зародышевого эпителия. Исследование также показало, что половые стероиды способствуют процессу смены пола, синтезируясь при репликации и дифференцировке клеток Лейдига. Таким образом, синтез половых стероидов совпадает с ремоделированием гонад, которое инициируется ММП, продуцируемыми зародышевым эпителием. Эти результаты позволяют предположить, что ММП и изменения уровня стероидов играют важную роль в последовательном гермафродитизме у телеостовых рыб.

Sequential hermaphroditism can also protect against inbreeding in populations of organisms that have low enough motility and/or are sparsely distributed enough that there is a considerable risk of siblings encountering each other after reaching sexual maturity, and interbreeding. If siblings are all the same or similar ages, and if they all begin life as one sex and then transition to the other sex at about the same age, then siblings are highly likely to be the same sex at any given time. This should dramatically reduce the likelihood of inbreeding. Both protandry and protogyny are known to help prevent inbreeding in plants, Many studies also involve understanding the effect of aromatase inhibitors on sex change. One such study was performed by Kobayashi et al. In their study they tested the role of estrogens in male three spot wrasses (Halichoeres trimaculatus). They discovered that fish treated with aromatase inhibitors showed decreased gonodal weight, plasma estrogen level and spermatogonial proliferation in the testis as well as increased androgen levels. Their results suggest that estrogens are important in the regulation of spermatogenesis in this protogynous hermaphrodite. Previous studies have also investigated sex reversal mechanisms in teleost fish. During sex reversal, their whole gonads including the germinal epithelium undergoes significant changes, remodeling, and reformation. One study on the teleost Synbranchus marmoratus found that metalloproteinases (MMPs) were involved in gonadal remodeling. In this process, the ovaries degenerated and were slowly replaced by the germinal male tissue. In particular, the action of MMPs induced significant changes in the interstitial gonadal tissue, allowing for reorganization of germinal epithelial tissue. The study also found that sex steroids help in the sex reversal process by being synthesized as Leydig cells replicate and differentiate. Thus, the synthesis of sex steroids coincides with gonadal remodeling, which is triggered by MMPs produced by germinal epithelial tissue. These results suggests that MMPs and changes in steroid levels play a large role in sequential hermaphroditism in teleosts.

Генетические последствия

Последовательные гермафродиты почти всегда демонстрируют смещенное соотношение полов в пользу первичного пола и, как следствие, достигают значительно большего репродуктивного успеха после смены пола. Согласно теории популяционной генетики, это должно приводить к снижению генетического разнообразия и эффективной численности популяции (Ne). Однако исследование двух экологически схожих видов – морского окуня-сантера (гонохорического) и морского окуня-слингера (протогинозного) в водах Южной Африки показало, что генетическое разнообразие у обоих видов было сопоставимо, и хотя Ne был ниже в момент смены пола, в течение относительно короткого периода времени он стал схожим. Способность этих организмов изменять биологический пол позволила им добиться более высокого репродуктивного успеха благодаря облегченной передаче определенных генов из поколения в поколение. Смена пола также позволяет организмам размножаться в отсутствие особей противоположного пола.

Ботаника

Последовательный гермафродитизм у растений – это процесс, в ходе которого растение меняет свой пол в течение жизни. Последовательный гермафродитизм у растений встречается крайне редко. Менее чем в 0,1% задокументированных случаев виды растений полностью меняют пол. Модель неоднородной среды и распределение полов в зависимости от размера – два фактора окружающей среды, определяющих последовательный гермафродитизм у растений. Модель неоднородной среды предполагает, что растения максимизируют использование своих ресурсов, изменяя пол. Например, если растение получает больше преимуществ от ресурсов конкретной среды в определенном поле, оно перейдет в это поле. Кроме того, распределение полов в зависимости от размера утверждает, что для последовательно гермафродитных растений предпочтительнее менять пол таким образом, чтобы максимизировать их общую приспособленность по отношению к размеру с течением времени. Подобно максимизации использования ресурсов, если сочетание размера и приспособленности для определенного пола более выгодно, растение перейдет в это поле. С эволюционной точки зрения, последовательные гермафродиты появились, поскольку определенные виды получили репродуктивное преимущество, меняя свой пол.

Арисама

Arisaema – это род растений, который часто упоминается как пример последовательного гермафродитизма. Наиболее известным видом Arisaema является Arisaema triphyllum (цветущий в кафедре). По мере роста и развития A. triphyllum проходит стадии от незрелого, неразмножающегося растения, к молодому мужскому растению, затем к растению с мужскими и женскими цветками, и, наконец, к чисто женскому растению. Это означает, что A. triphyllum меняет пол с мужского на женский в течение жизни, по мере увеличения размера, демонстрируя зависимость распределения полов от размера. Другой пример – Arisaema dracontium, или зеленый дракон, который способен менять пол ежегодно. Ученые удаляли ветви у полосатых клёнов для изучения причин их последовательного гермафродитизма. Было установлено, что ветви в ответ на повреждение, вызванное срезанием, превращались либо в женские, либо в женские и мужские. Исследователи пришли к выводу, что повреждение или болезнь полосатого клёна провоцирует смену пола на женский или женский и мужской. Это может быть связано с необходимостью как можно быстрее зацвести и произвести потомство, прежде чем растение погибнет от повреждений или болезни.

Дихогамия у цветковых растений

В контексте размножения цветковых растений (ангиоспорма) выделяют две формы дихогамии: протогиния – когда женская функция предшествует мужской, и протандия – когда мужская функция предшествует женской. Например, у растений семейства Астровые (Asteraceae) бисексуальные трубчатые (дисковидные) цветки обычно протандрны. В то время как у Акации и Банксии цветки протогинные, при этом столбик пестика женского цветка удлиняется, а затем, на мужской фазе, пыльники высвобождают пыльцу.

Эволюция

Исторически дихогамия рассматривалась как механизм снижения инбридинга. Однако, исследование цветковых растений показало, что растения с несовместимостью самоопыления (SI), которые не способны к инбридингу, были дихогамичными с той же вероятностью, что и растения с совместимостью самоопыления (SC). Этот результат привел к переосмыслению дихогамии как более общего механизма уменьшения влияния интерференции между пыльцой и рыльцем пестика на импорт и экспорт пыльцы. В отличие от гипотезы об избежании инбридинга, которая фокусировалась на женской функции, эта гипотеза об избежании интерференции учитывает обе репродуктивные функции.

Механизм

У многих гермафродитных видов растений тесная физическая близость пыльников и рылец делает интерференцию неизбежной, как внутри цветка, так и между цветками в соцветии. Интерференция внутри цветка, возникающая, когда либо пестик препятствует удалению пыльцы, либо пыльники мешают ее осаждению, может приводить к автономному или облегченному самоопылению, но также снижает количество пыльцы, доступной для выноса (так называемое "потеря пыльцы"). Поскольку потеря пыльцы уменьшает успех перекрестного опыления, избежание интерференции может быть важной эволюционной силой в биологии цветков. Дихогамия может уменьшить интерференцию между цветками, сокращая или устраняя временное совпадение между рыльцами и пыльниками в соцветии. Крупные соцветия привлекают больше опылителей, потенциально повышая репродуктивный успех за счет увеличения импорта и экспорта пыльцы. Однако крупные соцветия также увеличивают вероятность как геитоногамии, так и потери пыльцы, в результате чего возможность интерференции между цветками возрастает с размером соцветия. Следовательно, эволюция размера цветочного отображения может представлять собой компромисс между максимизацией посещаемости опылителями и минимизацией геитоногамии и потери пыльцы (Barrett et al., 1994).

Протандия

Протандия может быть особенно важна для этого компромисса, поскольку она часто приводит к строению соцветия, в котором цветки женской фазы расположены ниже цветков мужской фазы. Учитывая склонность многих насекомых-опылителей обследовать соцветия снизу вверх, протандия может способствовать экспорту пыльцы, снижая конкуренцию между цветками. Продолжительность восприимчивости рыльца играет ключевую роль в регулировании разделения мужской и женской фаз у дихогамных растений, и на восприимчивость рыльца могут влиять как температура, так и влажность. В другом исследовании Джерсаковой и Джонсона изучалось влияние протандии на процесс опыления орхидеи Satyrium longicauda, опыляемой мотыльками. Они обнаружили, что протандия, как правило, снижает абсолютный уровень самоопыления и предположили, что эволюция протандии может быть обусловлена последствиями процесса опыления для репродуктивного успеха самцов. Еще одно исследование, показавшее, что дихогамия может повысить успех опыления, было проведено Дай и Галлоуэем.