Трехспинный колюшка: описание, распространение и особенности изучения.

Введение

Виды рыб

Трехспинный колюшка (Gasterosteus aculeatus) – рыба, обитающая в большинстве внутренних и прибрежных вод севернее 30° с.ш. Она давно является объектом научных исследований по множеству причин. Она демонстрирует значительную морфологическую изменчивость в пределах своего ареала, что делает ее идеальным объектом для изучения эволюции и популяционной генетики. Многие популяции являются анадромными (живут в морской воде, но размножаются в пресной или солоноватой воде) и обладают высокой устойчивостью к изменениям солености, что представляет интерес для физиологов. Она проявляет сложное брачное поведение (защиту территории, строительство гнезда, заботу о яйцах и мальках) и может быть социальной (образует косяки вне сезона размножения), что делает ее популярным объектом изучения в ихтиологии поведения и поведенческой экологии. Также широко изучались ее адаптации к хищникам, взаимодействия с паразитами, сенсорная физиология, репродуктивная физиология и эндокринология. Облегчением для этих исследований служит тот факт, что трехспинную колюшку легко найти в природе и легко содержать в аквариуме.

Описание

Этот вид иногда может достигать длины , но длины в зрелом возрасте более распространены. Тело сжато с боков. Основание хвоста стройное. Хвостовой плавник имеет 12 лучей. На спинном плавнике 10–14 лучей; перед ним три шипа, дающие рыбе её название (хотя у некоторых особей может быть только два или четыре). Третий шип (ближайший к спинному плавнику) значительно короче двух других. Задняя часть каждого шипа соединена с телом тонкой перепонкой. Анальный плавник имеет от 8 до 11 лучей и предваряется коротким шипом. Брюшные плавники состоят из шипа и одного луча. Все шипы могут фиксироваться в поднятом положении, что делает рыбу крайне труднопроглатываемой для хищника. Грудные плавники крупные, с 10 лучами. Тело лишено чешуи, но защищено костными пластинами на спине, боках и брюхе. Присутствует только одна вентральная пластина, но количество боковых пластин сильно варьируется в пределах ареала и в зависимости от типа среды обитания (см. ниже); обычно оно выше у морских популяций (некоторым пресноводным популяциям боковые пластины могут полностью отсутствовать). или белые.

Среда обитания и распространение

Триколючая рыбка встречается только в Северном полушарии, где обычно обитает в прибрежных водах или пресноводных водоемах. Она может жить в пресной, солоноватой или морской воде. Она предпочитает медленно текущие воды с участками произрастающей растительности. Её можно встретить в канавах, прудах, озерах, старицах, тихих реках, защищенных заливах, болотах и гаванях. В Северной Америке ареал распространяется вдоль восточного побережья от залива Чесапик до южной половины острова Баффин и западного берега залива Гудзон, а также вдоль западного побережья от южной Калифорнии до западного берега Аляски и Алеутских островов. В Европе она встречается повсеместно между 35 и 70° северной широты. В Азии ареал простирается от Японии и Корейского полуострова до Берингова пролива. Распространение можно было бы назвать циркумполярным, если бы не отсутствие этого вида на северном побережье Сибири, на северном побережье Аляски и на арктических островах Канады.

История жизни

Многие популяции созревают за два года и переживают лишь один сезон размножения перед гибелью, при этом некоторым требуется до трех лет для достижения половой зрелости. Однако отдельные пресноводные популяции и популяции, обитающие в высоких широтах, могут достигать зрелости всего за один год.

Размножение

Половое созревание зависит от температуры окружающей среды и фотопериода. Более длинные и теплые дни стимулируют более яркую окраску у самцов и развитие яиц у самок. Начиная с конца апреля, самцы и самки перемещаются из глубоких вод в мелководье. Там каждый самец защищает свою территорию и строит гнездо на дне. Он начинает с выкапывания небольшой ямки, затем заполняет ее растительным материалом (часто нитевидными водорослями), песком и различным мусором, склеивая все это спиггином – белковым веществом, выделяемым почками. Слово «спиггин» происходит от шведского названия трехиглой колюшки – «спигг». Далее он создает туннель через более или менее сферическое гнездо, энергично проплывая сквозь него. Строительство гнезда обычно занимает 5–6 часов, хотя может растянуться и на несколько дней. После этого самец ухаживает за готовыми к нересту самками, исполняя зигзагообразный танец. (В некоторых популяциях самец ведет самку к гнезду, а не танцует зигзагом.) Он приближается к самке, совершая короткие движения влево и вправо, а затем возвращается к гнезду тем же способом. Если самка следует за ним, самец часто засовывает голову в гнездо и может проплыть через туннель. Затем самка тоже проплывает через туннель и откладывает 40–300 яиц. Самец следует за ней, чтобы оплодотворить их. После этого самец прогоняет самку. На протяжении всего периода развития яиц самец отгоняет других самцов и не готовых к нересту самок. Однако он может ухаживать и за другими готовыми к нересту самками (в одно гнездо может быть отложено несколько порций икры). Последовательность территориального ухаживания и брачного поведения была подробно описана Нико Тинбергеном в основополагающем раннем исследовании в этологии. Тинберген показал, что красный цвет на горле территориального самца действует как простой знак-стимул, вызывающий агрессию у других самцов и привлекая самок. Самки также могут использовать красный цвет для оценки качества самца. Красная окраска образуется за счет каротиноидов, содержащихся в пище рыбы. Поскольку каротиноиды не синтезируются de novo, степень окраски указывает на качество самца (способность добывать пищу), причем более качественные самцы демонстрируют более интенсивную окраску. Кроме того, самцы с меньшим количеством паразитов, как правило, имеют более яркий красный цвет. Многие исследования показали, что самки предпочитают самцов с более яркой красной окраской. Однако реакция на красный цвет не универсальна для всего вида, и популяции с черным горлом часто встречаются в водах, окрашенных торфом. Самец заботится о развивающихся яйцах, обмахивая их. Он выстраивается напротив входа в туннель гнезда и плавает на месте. Движение грудных плавников создает ток воды, проходящий через гнездо и доставляющий свежую (хорошо насыщенную кислородом) воду к яйцам. Он делает это не только днем, но и ночью. Интенсивность обмахивания обычно увеличивается по мере приближения вылупления яиц, что занимает 7–8 дней при 18–20 °C. Интенсивность обмахивания также возрастает, когда вода плохо насыщена кислородом. К концу развития яиц самец часто проделывает отверстия в крыше и у края гнезда, предположительно, для улучшения вентиляции гнезда во время обмахивания, когда яйца наиболее метаболически активны. После вылупления мальков самец пытается удерживать их вместе в течение нескольких дней, подхватывая отбившихся от стаи и возвращая их в гнездо. Затем мальки рассеиваются, а самец либо покидает гнездо, либо ремонтирует его в преддверии следующего нерестового цикла. В Новой Шотландии одна из форм трехиглой колюшки отклоняется от обычной схемы родительской заботы. В отличие от других колюшек, которые строят гнезда на субстрате, новошотландские самцы строят гнезда в зарослях нитевидных водорослей. Удивительно, но почти сразу после оплодотворения самцы рассеивают яйца из гнезда и возобновляют ухаживание за самками. Таким образом, в этой популяции, по-видимому, произошла потеря родительской заботы. Поскольку у этих самцов уменьшена спинная пигментация, в результате чего они приобретают жемчужно-белый вид, их прозвали «белыми колюшками». В настоящее время неизвестно, являются ли они отдельным видом или просто морфой обыкновенной атлантической колюшки. Поскольку цикл размножения трехиглой колюшки зависит от света и температуры, также возможно манипулировать размножением в лаборатории. Например, при определенных условиях можно стимулировать колюшек к размножению дважды в год вместо одного раза. Это может быть полезно для проведения многопоколенных генетических и поведенческих исследований. Инфицирование ленточным червем Schistocephalus solidus может привести к уменьшению массы икры или полному ее отсутствию у самок трехиглой колюшки.

Sexual maturation depends on environmental temperature and photo period. Longer days and warmer days stimulate brighter colouration in males and the development of eggs in females. From late April, males and females move from deeper waters to shallow areas. There, each male defends a territory where he builds a nest on the bottom. He starts by digging a small pit. He then fills it with plant material (often filamentous algae), sand, and various debris which he glues together with spiggin, a proteinaceous substance secreted from the kidneys. The word spiggin is derived from spigg, the Swedish name for the three spined stickleback. He then creates a tunnel through the more or less spherical nest by swimming vigorously through it. Nest building typically takes 5–6 hours though it may also be spread out over several days. After this, the male courts gravid females that pass by with a zigzag dance. (In some populations, the male leads the female to the nest, rather than doing the zigzag dance.) He approaches a female by swimming very short distances left and right, and then swims back to the nest in the same way. If the female follows, the male often pokes his head inside the nest, and may swim through the tunnel. The female then swims through the tunnel as well, where she deposits 40–300 eggs. The male follows to fertilize the eggs. The female is then chased away by the male. For the duration of the eggs' development, the male will chase away other males and non gravid females. He may, however, court other gravid females (more than one batch of eggs can be deposited in the same nest). The sequence of territorial courtship and mating behaviours was described in detail by Niko Tinbergen in a landmark early study in ethology. Tinbergen showed that the red colour on the throat of the territorial male acts as a simple sign stimulus, releasing aggression in other males and attracting females. The red colouration may also be used by females as a way to assess male quality. Red colouration is produced from carotenoids found in the diet of the fish. As carotenoids cannot be synthesised de novo, the degree of colouration gives an indication of male quality (ability to find food), with higher quality males showing more intense colouration. Also, males that bear fewer parasites tend to exhibit brighter red colours. Many studies have shown that females prefer males with brighter red colouration. However, the response to red is not universal across the entire species, with black throated populations often found in peat stained waters. The male takes care of the developing eggs by fanning them. He lines himself up with the entrance of the nest tunnel and swims on the spot. The movement of his pectoral fins creates a current of water through the nest, bringing fresh (well oxygenated) water to the eggs. He does this not only during the day, but throughout the night, as well. Fanning levels tend to increase until the eggs are about to hatch, which takes 7–8 days at 18–20 °C. Fanning levels also increase when the water is poorly oxygenated. Towards the end of the egg development phase, the male often makes holes in the roof and near the rim of the nest, presumably to improve ventilation of the nest during fanning at a time when the eggs are more metabolically active. Once the young hatch, the male attempts to keep them together for a few days, sucking up any wanderers into his mouth and spitting them back into the nest. Afterwards, the young disperse and the nest is either abandoned by the male, or repaired in preparation for another breeding cycle. In Nova Scotia, a form of three spined stickleback departs from the usual pattern of parental care. Unlike other sticklebacks that nest on the substrate, Nova Scotian male sticklebacks build nests in mats of filamentous algae. Surprisingly, almost immediately after fertilization, the males disperse the eggs from the nest and resume soliciting females for eggs. Hence, there appears to have been a loss of parental care in this population. Because these males have reduced dorsal pigmentation, resulting a pearlescent white appearance, they have been dubbed "white sticklebacks". It is currently unknown whether they are a distinct species, or simply a morph of the common Atlantic stickleback. As the breeding cycle of the three spined stickleback is light and temperature dependent, it is also possible to manipulate breeding in the lab. For example, it is possible to stimulate sticklebacks to breed twice in a calendar year, instead of once, under the right conditions. This can be useful for genetic and behavioural multi generational studies. Infection with the cestode parasite Schistocephalus solidus can cause a reduction in egg mass or complete absence of eggs in female three spined sticklebacks.

Совместное поведение

Некоторые данные свидетельствуют о наличии кооперативного поведения у трехспинных колюшек, главным образом в виде совместной инспекции хищников. Инспекция хищников, по всей видимости, позволяет получить информацию об уровне опасности, исходящей от потенциального хищника, и может отпугивать его, однако это сопряжено с риском повышенной вероятности нападения, если хищник голоден.

Стратегия "от одного к другому"

Иглобрюхи известны тем, что сотрудничают, используя стратегию "око за око" (TFT) при инспектировании хищников. Суть стратегии TFT заключается в том, что особь сотрудничает на первом шагу, а затем повторяет действие своего оппонента на предыдущем шагу. Это позволяет сочетать в себе совместные (начиная с сотрудничества), ответные (наказывая за уклонение от сотрудничества) и снисходительные (отвечая на сотрудничество других, даже если они ранее уклонялись от него) поведенческие реакции. Когда три спиннокожих иглобрюха, приближающиеся к живому хищнику, получали либо имитацию сотрудничающего компаньона, либо имитацию уклоняющегося от сотрудничества, рыбы вели себя в соответствии со стратегией "око за око", подтверждая гипотезу о том, что сотрудничество может развиваться даже среди эгоистов. Обычно иглобрюхи действуют парами. У особей есть партнеры, с которыми они неоднократно совершают парные инспекционные визиты к хищникам. Две взаимные пары в ходе эксперимента наблюдались значительно чаще, чем можно было бы ожидать случайно. Эти результаты предоставляют дополнительные доказательства стратегии "око за око" в поведении иглобрюхов. Поведение иглобрюхов часто приводится в качестве архетипического примера кооперативного поведения при инспектировании хищников. Рыбы из трех мест обитания, различающихся по риску хищничества, инспектировали модель хищника парами и отвечали взаимностью как на кооперативные действия, так и на уклонение от сотрудничества со стороны партнера, но не всегда. Иглобрюхи, происходящие из двух мест обитания, где встречаются пищные рыбы, с большей вероятностью отвечали взаимностью на кооперативное действие, чем на уклонение от сотрудничества. В целом, особи из мест обитания с более высоким риском были более склонны к сотрудничеству. Отдельные иглобрюхи с большей вероятностью приближаются к форели (или другому хищнику), когда к форели приближается более крупный потенциальный партнер, чем когда приближается более мелкий партнер. Другим распространенным паразитом трехколючки является микроспоридий Glugea anomala. Зараженные особи G. anomala теряют вес по сравнению с незараженными, но не отличаются по размеру. Неизвестно, связаны ли эти различия в поведении с определенными чертами характера, предрасполагающими особей к заражению, или же заражение изменяет поведение.

Sticklebacks are known to cooperate in a tit for tat (TFT) strategy when doing predator inspection. The idea behind TFT is that an individual cooperates on the first move and then does whatever its opponent does on the previous move. This allows for a combination of collaborative (it starts by cooperating), retaliatory (punishes defection), and forgiving (respond to cooperation of others, even if they had defected previously) behavioral responses. When three spined sticklebacks approaching a live predator were provided with either a simulated cooperating companion or a simulated defecting one, the fish behaved according to tit for tat strategy, supporting the hypothesis that cooperation can evolve among egoists. Typically, sticklebacks operate in pairs. Individuals have partners with which they repeatedly perform pairwise predator inspection visits. Two reciprocal pairs per trial occur significantly more often than what was expected due to chance. These results provide further evidence for a tit for tat cooperation strategy in sticklebacks. Stickleback behavior is often cited as an archetypal example of cooperative behavior during predator inspection. Fish from three sites differing in predation risk inspected a model predator in pairs and reciprocated both cooperative moves and defections by the partner, but not on every opportunity. Sticklebacks that originated in the two sites containing piscivorous fish were more likely to reciprocate following a cooperative move than following a defection. Individuals from higher risk sites were generally more cooperative. Individual sticklebacks are more likely to move closer to a trout (or some other predator) when a larger potential partner moves close to the trout than when a smaller partner approaches the trout. Another common parasite of the three spined stickleback is the microsporidian Glugea anomala. Naturally infections with G. anomala lose weight compared to uninfected individuals, but do not cause size differences between individuals. It is unknown whether these differences in behaviour are due to certain personality traits predisposing individuals to infections, or whether infections change behaviour.

Генетика

Трехспинные колюшки недавно стали важным модельным организмом для эволюционных биологов, изучающих генетические изменения, связанные с адаптацией к новым условиям среды. Геном самки рыбы из озера Беар-Пау на Аляске был недавно секвенирован Институтом Брод, и существует множество других генетических ресурсов. Эта популяция находится под угрозой из-за присутствия интродуцированной северной щуки в соседнем озере. Трехспинные колюшки также используются для изучения генной экспрессии в мозге, специфичной для пола. Родители, подвергавшиеся воздействию моделей хищников, произвели потомство с иной экспрессией генов по сравнению с теми, кто не подвергался воздействию хищников. Гены, не имеющие общих участков, в значительной степени зависят от пола родителя, при этом экспрессия генов у потомства дифференциальна в зависимости от того, был ли подвержен хищничеству самец или самка.

Экоэволюционная динамика

Исследования трехспинной колюшки играют центральную роль в области экоэволюционной динамики. Экоэволюционная динамика – это область изучения, исследующая, как экологические процессы (например, динамика популяций, взаимодействие сообществ и круговорот питательных веществ) влияют на эволюцию популяций и, в свою очередь, как эти закономерности эволюции влияют на экологические процессы. Важно отметить, что эта динамика возникает, когда существенные эволюционные изменения происходят в сопоставимом временном масштабе с экологическими изменениями (то есть менее 1000 поколений). Трехспинная колюшка особенно полезна для изучения экоэволюционной динамики, поскольку многочисленные популяции эволюционировали быстро и по предсказуемым, повторяющимся схемам после колонизации новых сред обитания. Эти повторяющиеся схемы эволюции позволяют ученым оценить, воспроизводимы ли последствия эволюции колюшки для экологических процессов. Экоэволюционный подход использовался для изучения различных аспектов биологии колюшки. В частности, исследования были сосредоточены на том, как популяции трехспинной колюшки разошлись, чтобы занять различные экологические ниши (процесс, называемый адаптивным излучением), и как колюшки соэволюционировали со своими паразитами. Экотипы представляют собой генетически и морфологически различимые популяции, занимающие отдельные экологические ниши. У трехспинной колюшки разошедшиеся экотипы часто встречаются как симпатрические (то есть сосуществующие) или парапатрические (то есть частично перекрывающиеся, но в основном изолированные) пары видов, включая бентосные – лимнические пары. Трехспинная колюшка может быть хозяином для различных паразитов (например, Schistocephalus solidus, распространенного ленточного червя рыб и рыбоядных птиц). Разнообразие видов паразитов у отдельных особей колюшки зависит от их диетической ниши и иммунного ответа. Эта ковариация между заражением паразитами и признаками хозяина, вероятно, является следствием экоэволюционной обратной связи, при которой эволюция диетических и устойчивых к паразитам признаков у колюшек изменяет размножение паразитов и частоту заражения, что, в свою очередь, влияет на воздействие паразитов и отбор в пользу устойчивости к паразитам у колюшек. Эта обратная связь может распространяться и за пределы взаимодействия колюшки с паразитами, модифицируя процессы в экосистеме. В частности, различия в устойчивости и частоте заражения между экотипами колюшки могут изменить влияние колюшки на численность видов-жертв и уровни растворенных питательных веществ и кислорода. Эти воздействия на экосистему могут в дальнейшем повлиять на отбор колюшек в последующих поколениях, что указывает на сложную петлю обратной связи между эволюцией взаимодействия хозяина и паразита, составом сообщества и абиотическими условиями.

Three spined stickleback research has been central to the field of eco evolutionary dynamics. Eco evolutionary dynamics is an area of study investigating how ecological processes (e. g., population dynamics, community interactions, and nutrient cycling) affect how populations evolve, and in turn, how these patterns of evolution feed back to affect ecological processes. Importantly, these dynamics arise when substantial evolutionary change occurs on the same time scale as ecological change (i. e., less than 1,000 generations). Three spined stickleback are particularly useful for studying eco evolutionary dynamics because multiple populations have evolved rapidly and in predictable, repeated patterns after colonizing new environments. These repeated patterns of evolution allow scientists to assess whether the impacts of stickleback evolution on ecological processes are reproducible. An eco evolutionary framework has been used to explore multiple aspects of stickleback biology. Notably, this research has focused on how populations of three spined stickleback have diverged to occupy different ecological niches (a process called adaptive radiation) and how sticklebacks have coevolved with their parasites. Ecotypes represent genetically and morphologically recognizable populations occupying distinct ecological niches. In three spined stickleback, divergent ecotypes are often found as sympatric (i. e., co occurring) or parapatric (i. e., partially overlapping, but mostly isolated) species pairs, including benthic—limnetic pairs, Three spined sticklebacks can be hosts to a variety of parasites (e. g., Schistocephalus solidus, a common tapeworm of fish and fish eating birds). The diversity of parasite species within individual stickleback is influenced by an individual's dietary niche and immune response. This covariation between parasite infection and host traits is likely a consequence of eco evolutionary feedback, whereby the evolution of dietary and parasite resistance traits in sticklebacks alters parasite reproduction and infection rates, which in turn affects parasite exposure and selection on parasite resistance in sticklebacks. These feedbacks can also extend beyond stickleback parasite interactions to modify ecosystem processes. Specifically, differences in resistance and infection rates among stickleback ecotypes can alter how sticklebacks affect the abundance of prey species and levels of dissolved nutrients and oxygen. These ecosystem impacts can further affect selection on sticklebacks in subsequent generations, which suggests a complex feedback loop between the evolution of host parasite interactions, community composition, and abiotic conditions.

Общие методы

Многие исследователи использовали мезокосмические эксперименты для изучения того, как адаптивное излучение экотипов колюшек и взаимодействия колюшек с паразитами могут влиять на экологические процессы. В этих экспериментах исследователи воссоздают естественную среду обитания колюшек в закрытых резервуарах, включая естественные сообщества растений и беспозвоночных, а также пресноводные экологические зоны. Затем они систематически изменяют независимую переменную (например, присутствующие экотипы колюшек или наличие паразитов) и измеряют различия в биотических и абиотических аспектах экосистем между различными группами колюшек. В некоторых случаях исследователи проверяли наличие обратных связей между эволюцией экотипов и экологическими изменениями, удаляя взрослых колюшек из мезокосмов и заменяя их молодью разных экотипов. Это позволяло исследователям измерить, как влияние взрослых колюшек на их экосистемы сказывается на общей жизнеспособности молоди (например, на показателях выживаемости и роста) и на различиях в жизнеспособности молоди разных экотипов.