Изменение поведения улиток под влиянием паразитического червя Microphallus piriformes.

Введение

Вид трематоды Microphallus piriformes — паразитический трематод (сосальщик). Он относится к Xiphidiata, крупному подпорядку отряда Plagiorchiida, относящегося к дигенеанским сосальщикам. M. piriformes необычен среди сосальщиков тем, что имеет только одного промежуточного хозяина вместо двух, и отсутствует свободноплавающая церкария. Однако наиболее примечательно то, что он изменяет поведение своего промежуточного хозяина таким образом, чтобы повысить вероятность передачи основному хозяину. Это было исследовано Хелен О. Маккарти и ее командой ученых из Университета Ульстера как в лабораторных условиях, так и на острове Мак в Шотландии.

Экология

Для жизненного цикла *M. piriformes* необходимы два хозяина: грубая литоралина *Littorina saxatilis* (прибрежная улитка) и сельдиная чайка *Larus argentatus* (и, возможно, другие представители комплекса сельдиных чаек). Незрелые трематоды живут в улитке, а взрослые – в птице. Обычно грубые литоралины редко съедаются сельдиными чайками. Это обусловлено двумя причинами: во-первых, птицы ищут корм в скалистой прибрежной зоне обитания улиток преимущественно в период размножения (который длится около 4 месяцев каждое лето), но не в другое время. Во-вторых, литоралины перемещаются вместе с приливами, чтобы оставаться у кромки воды. Таким образом, даже когда чайки кормятся в среде обитания литоралин, улитки, как правило, остаются вне досягаемости птиц. Точно неизвестно, как происходит заражение улиток; вероятно, они поедают яйца непосредственно из фекалий чаек. Яйца вылупляются в стадию мирацидия, которая развивается в многочисленные спороцисты. Вместо того чтобы далее развиваться в церкарии, которые покидают улитку для заражения второго промежуточного хозяина, как это обычно происходит у трематод, они напрямую развиваются в энцистированные метацеркарии в улитке. Инфекция приводит к кастрации литоралин; размножающиеся *L. saxatilis* обычно перемещаются лишь для того, чтобы не оказаться выброшенными на сушу отливом, в то время как не размножающиеся (включая кастрированные) литоралины более активны. Как только трематоды достигают стадии метацеркария, они изменяют поведение литоралин: вместо того чтобы перемещаться, чтобы оставаться у кромки воды, инфицированные улитки проявляют выраженную тенденцию двигаться вверх по склону. Это становится наиболее заметным незадолго до прилива, и, следовательно, литоралины, несущие зрелые метацеркарии, оказываются на значительном расстоянии от воды, когда отлив отступает. Это делает их гораздо более доступными для чаек, чем незараженные сородичи, которые часто поднимаются во время прилива, чтобы питаться водорослями, недоступными в другое время, но возвращаются под воду сразу после отлива, чтобы избежать высыхания. После того как улитки съедены сельдиными чайками, из метацеркарий вылупляются взрослые трематоды. Они спариваются и производят яйца, которые выделяются с фекалиями птицы. Продолжительность жизни взрослых особей составляет всего две недели; таким образом, каждое лето образуется несколько поколений. Неизвестно, переживает ли *M. piriformes* зиму в виде покоящихся яиц в среде обитания или в виде спороцист в уже зараженных литоралинах. В любом случае, улитки, содержащие метацеркарии, обычно погибают от высыхания до зимы, если их не съедают.

The life cycle of M. piriformes requires two hosts: the rough periwinkle Littorina saxatilis (a littoral snail) and the herring gull Larus argentatus (and perhaps other members of the herring gull complex). The immature flukes live in the snail, and the adult flukes live in the bird. Normally, rough periwinkles are rarely eaten by herring gulls. This is due to two reasons: First, the birds forage in the snails' rocky shore habitat mainly during the breeding season (which lasts about 4 months each summer) but not at other times. Second, periwinkles move with the tides to stay at the water line. Thus, even when the gulls forage in periwinkle habitat, the snails tend to stay out of easy reach of the birds. It is not precisely known how the snails are infected; probably they eat the eggs directly from the gulls' feces. The eggs hatch into a miracidium stage, which develops into multiple sporocysts. Rather than further developing into a cercaria which leaves the snail to infect the second intermediate host as usual for trematodes, they directly develop into encysted metacercariae in the snail. Infection castrates the periwinkles; brooding L. saxatilis generally move only to avoid being left above water by the tide while non brooding (including castrated) periwinkles are more active. As soon as the flukes have reached the metacercarian stage, they alter the periwinkles' behaviour: Rather than moving to stay near the water line, the infected snails develop a pronounced tendency to move upwards. This becomes most pronounced shortly before high tide, and thus the periwinkles carrying mature metacercariae are left a considerable distance above water when the tide recedes. This makes them far more accessible to the foraging gulls than uninfected conspecifics, which will often move up when the tide is highest to feed on algae which they cannot otherwise access, but return underwater as soon as the tide recedes to avoid desiccation. Once the snails are eaten by herring gulls, the metacercariae hatch into mature flukes. These mate and produce eggs which are shed with the bird's feces. Their adult lifespan is a mere two weeks; several generations are thus produced each summer. It is unknown whether M. piriformes spends the winter as resting eggs in the habitat, or as sporocysts in already infected periwinkles. In any case, snails harboring metacercariae generally die of desiccation before winter if they are not eaten.